ヨーロッパの一般的な樹種のリターケミストリーは、土壌無脊椎動物の摂食嗜好と消費速度を駆動し、腸および糞便のマイクロバイオームの多様性と構造を形成する
土壌生物学と生化学
第177巻 2023年2月号 108918頁
ヨーロッパの一般的な樹種のリターケミストリーは、土壌無脊椎動物の摂食嗜好と消費速度を駆動し、腸および糞便のマイクロバイオームの多様性と構造を形成する
著者リンク オーバーレイパネルを開くPetrHeděnecahLarsVesterdala
https://doi.org/10.1016/j.soilbio.2022.108918
権利と内容を取得する
クリエイティブ・コモンズ・ライセンスに基づくオープンアクセス
ハイライト
質の高い落ち葉は、質の低い落ち葉よりも多く消費された。
糞便中の細菌および菌類群集の多様性が高かった。
真菌群は、様々な葉状リターを摂取した動物間で異なっていた。
腸内細菌群集と糞便細菌群集は両動物で異なっていた。
概要
陸生等脚類およびヤスデ類は、陸上生態系におけるリターの分解を促進する重要な生物であるが、リターの化学的性質が摂餌嗜好性やリター消費速度、腸内・糞内微生物の多様性や構成に及ぼす影響については、まだいくつかの課題が残されている。我々は、陸生等脚類（Oniscus asellus）とヤスデ類（Glomeris marginata）を用いたメソコスム実験を行い、ヨーロッパでよく見られる6種の樹木（トネリコ、カエデ、ライム、ブナ、オーク、ノルウェースプルース）の葉リターを食べさせ、消費率、摂餌嗜好、および腸内細菌叢と糞便微生物叢の組成に対するリターの化学物質の影響を明らかにすることを目的としている。消費されたリターの割合から、O. asellusはナラ、ブナ、ノルウェイスプルースよりも栄養価の高いトネリコのリターを好み、G. marginataはブナとノルウェイスプルースよりもカルシウムに富むトネリコ、カエデ、ライムのリターを好んで食べることがわかった。O. asellusとG. marginataによるリターの消費量は、マグネシウム、硫黄、カリウムの濃度が高くなると増加し、鉄、リン、リグニン、セルロース、TOCの濃度が高くなると減少した。G. marginataは、等脚類のO. asellus（49.1±15.9）よりも高い細菌OTU濃度を有していたが、真菌OTU濃度はO. asellusの25.8±6.7とG. marginataの25.7±2.7とほぼ同じであった。両者とも糞便の方が腸管より多様性が高かった。O. asellusの腸および糞便中の真菌OTU濃度は，ノルウェートウヒのリターを摂取した個体が最も高く，嗜好性の高いトネリコのリターを摂取した個体が最も低い値を記録した。一方、G. marginataの腸内および糞便中の菌類群集の多様性は、嗜好性の高いライムのリターを食べた個体で最も高く、カエデとトウヒを食べた個体で最も低いOTUリッチネスを記録した。O. asellusとG. marginataでは、細菌群集と真菌群集の構造が概ね異なっていた。一方、細菌群集は、リターの種類によらず、腸内と糞便の間で大きく異なっていた。O. asellusとG. marginataの腸内および糞便中の真菌群構造は、マグネシウム、硫黄、リグニンおよびセルロースの濃度によって形成されていた。O. asellusとG. marginataの腸内および糞便中の細菌群集は共栄養細菌が優勢であり、菌類群集は不特定の腐生菌が優勢であった。本研究は、ヨーロッパの森林でリターを食べる土壌動物群の主要なグループである2種の腸内および糞中の細菌および菌類群集の構成と同様に、リターの質が摂餌嗜好性と消費率の強いドライバーであることを示唆するものであった。
グラフの概要
画像1
ダウンロード 高解像度画像のダウンロード (299KB)ダウンロード。フルサイズ画像のダウンロード
前の記事へ次の記事へ
キーワード
アンプリコンシークエンスリター消費量細菌マイクロバイオーム真菌マイクロバイオームオニスカスアセルスグロメリスマージナータ
はじめに
土壌動物相は，リターを細断することによって，リターの基質を一次分解者が利用しやすくし，リターの分解と変換に重要な役割を果たす（Frouz, 2018; Coq et al.，2022）。例えば、純一次生産量の30～50％は、様々なグループの土壌動物相の摂食活動を通じて土壌に還元される（Wardleら、2004；Wallら、2008；García-Palaciosら、2013；Frouz、2018）。土壌ミクロファウナ（線虫、クマムシ、ワムシ）は、バクテリアおよび真菌群に対する放牧効果を通じて、リターの分解に間接的に寄与する（Petersen and Luxton, 1982; Sohlenius and Boström, 1999; Cesarz et al, 2013; Xiong et al, 2018）、メソファウナやマクロファウナは消費活動を通じて直接的にリターの分解に寄与し、細菌や菌類の分解者の条件を変更することで間接的に寄与する（Frouz, 2018; Joly et al., 2020; Prescott and Vesterdal, 2021; Coq et al., 2022）。また、Frouzら（2007）の研究では、葉を消費する際に土壌マクロファウナがリターを断片化することで、様々な真菌や細菌の分解者に適した基質が与えられ、その結果リター基質の分解速度が高まったと報告されている。
地上植物は、特にリーフリターの化学組成を介して、リターを食べるマクロファウナの採食活動を形成し、それが嗜好性に影響を与える（Wardleら、2004；Ferreira Quadrosら、2014；Frouz、2018）。リグニン含有量が少なく、C/N比が低く、塩基性陽イオン濃度が高いリーフリターを生産する樹種は、分解速度が速く、土壌中・大型動物にとって高い嗜好性に関連すると予想されると報告されている（Frouz, 2018; Prescott and Vesterdal, 2021）。陸生等脚類とヤスデ類は、温帯林のリター分解に重要なリター摂食性マクロファウナ群を代表している（David and Gillon, 2002; Gerlach et al., 2014; Joly et al., 2020; Coq et al., 2022）。土壌動物はジェネラリストと考えられているにもかかわらず（Tajovsky, 1992; David et al., 2001; Loginova and Busargina, 2005; Gerlach et al., 2014; Ardestani et al., 2019）、多くの土壌動物は、利用可能な食物資源にうまく適応できるように、摂食嗜好性を示す（Heděnec et al., 2013; Steinwandter and Seeber, 2020）。しかし、土壌動物の摂食嗜好性を形成する具体的な要因については、例えば、基質の質が土壌動物の摂食生態をどの程度制御しているかなど、さらなる研究が必要である（Frouz, 2018; Ardestani et al.、2019）。
難解なリターの処理と消化には、分解にβ-グルコシダーゼやペルオキシダーゼなどの特殊な細胞外加水分解酵素と酸化酵素が必要である（Kadamannaya and Sridhar, 2009; Frouz, 2018）。土壌大動物種は細胞外酵素を生産できないが、その代わりに消化器官内に様々な微生物共生体を宿し、自身の細胞外酵素を用いてセルロースやリグニンなどの難分解性化合物を分解する（Bergら、2004；Kostanjsekら、2004；Knappら、2010；Coqら、2022）。リターフィーディングを行うマクロファウナが出す糞は，土壌中の土壌有機物の安定化に重要な役割を果たす（Coq et al, 2022; Joly et al, 2018）。例えば，制御された実験室条件下での糞は，リターのそれ（26.6％）よりも高いC損失（40.0％）を示した（Joly et al.，2018）。同様に，Nの動態は，リターの純固定化（7.7%）から糞便の純放出（14.6%）に切り替わった（Joly et al.，2018）。Jolyら（2020）による最近の研究では，トチノキを餌とするArmadillidium vulgare由来の糞便の初期Cの21.2％から，ブナリターを餌とするPorcellio scaber由来の糞便の42.7％まで，糞の種類によってCが失われることが示されている。これらの複雑なプロセスは、非常に多様な腸内・糞便微生物群に依存している（Knapp et al., 2010; Delhoumi et al., 2020; Arora et al., 2022）が、土壌動物の食事の質と腸および糞便微生物群の多様性および構造との関連性は、まだ十分に理解されていない。
近年のアンプリコンシークエンス法の進歩により、リターフィーディングを行う動物たちの消化管内には、膨大な種類の細菌や真菌が存在することが明らかになった（Kostanjsek et al.2004; Delhoumi et al.2020; Arora et al.2022; Zheng et al.2022a, Zheng et al, 2022b) が、異なる品質の腐葉土の消費が土壌マクロファウナの腸および糞便中の細菌および菌類の様々な分類群および機能群の多様性、構造、相対存在量に及ぼす影響については、依然として不明である。この知見のギャップを埋めるため、我々は西ヨーロッパで最も一般的なリターフィーディングのマクロファウナである陸生等脚類Oniscus asellusとヤスデ類Glomeris marginataを用いたメソコスム実験を計画した。広葉樹のブナ (Fagus sylvatica L.) 、台木のオーク (Quercus robur L.) 、ライム (Tilia cordata L.) 、カエデ (Acer pseudoplatanus L.) 、灰 (Fraxinus excelsior L.) 、針葉樹のノルウェートウヒ (Picea abies (L.) Karst.) で、異なる品質の葉を出すヨーロッパでよく見られる6種の木の葉リターを食物資源として使用しました。O. asellusとG. marginataは、ブナやカシ、特にノルウェートウヒのリターよりも、トネリコやカエデ、石灰のリターをより多く消費し、消費される割合が高いと仮定した（H1）。すなわち、リグニンやセルロースの濃度が低く、栄養分の濃度が高い場合、O. asellusとG. marginataの両者において、消費速度と消費されるリーフリターの割合が増加すると考えられる（H2）。また、腸内細菌群集と糞便中の微生物群集は、2つの動物種の間で異なるという仮説を立てた（H3）。また、O. asellusとG. marginataの腸内と糞中の細菌・真菌の相対的な存在量は、葉面の質が異なる樹種間で異なるという仮説を立てた（H4）。
2.材料および方法
2.1. 葉面散布と土壌動物のサンプリング
2018年10月にViemose Skov（デンマーク）の共同庭園実験において、林床の表層からトネリコ、カエデ、ライム、ブナ・オークの新鮮な落葉リターを約300g採取した（Zheng et al, 2022a, Zheng et al., 2022b）。各樹種のリーフリターを熱風式オーブンで 55 ℃，48 時間乾燥させた。乾燥葉は化学分析およびメソコスム実験のために紙袋に入れ保管した。2019 年 7 月と 8 月に Viemose Skov のコモンガーデン実験に隣接するブナ林の林床から O. asellus と G. marginata の約 100 個体が採集された。両動物種は、適切な微気候条件を作り出すために、底に2cmの水飽和砂層を敷き、2cmのオーブン乾燥したブナの葉で覆った半透明のプラスチックボックス（縦20cm、横10cm、高5cm）内で別々に飼育された。プラスチックボックス内の動物には、週に一度、水道水10 mlを噴霧し、安定した湿度条件を保った。動物が入ったプラスチック箱は20℃の暗室で保管した。餌はヴィーモースで採取した葉をオーブンで乾燥させたものを、摂食活動に応じて週1〜2回与えた。動物が入ったプラスチックボックスは、月に一度、糞を取り除き、適切なマイクロハビタットを確保するために新しいリター層を追加するためにメンテナンスされた。
2.2. リターの化学分析
0.01 M CaCl2 中のリターの pH は、グラウンドリターと溶液の比率が 1:5 のときに測定され、Radiometer combination-electrode GK2401 (Radiometer, Copenhagen, Denmark) で分析された。全有機炭素（TOC）および全窒素（TN）濃度は、一定質量まで風乾した後、元素分析器（Thermo Fisher Scientific, Waltham, MA, USA）を用いて地上試料を測定した。リター中の全元素濃度は、濃硝酸でのマイクロ波消化後に測定し、消化物をICP-OES (PerkinElmer Optima 3000XL) で全元素含有量を分析した。リグニン、ヘミセルロースおよびセルロースの濃度は、国立再生可能エネルギー研究所（NREL）の手順（Sluiterら、2010）に従って測定した。水抽出およびエタノール抽出は、ソックスレー装置で行った。セルロースとヘミセルロースの濃度は、Ultimate HPLC (Thermo Fisher Scientific Inc., Waltham, MA USA) を用いて分析された。リグニンは、灰分を考慮した試料の乾燥重量（酸加水分解後）として測定した（Sluiter et al.、2010）。Viemose Skovコモンガーデンから採取した様々な樹種のリターの化学的性質の違いは、表1に示すとおりである。
表1. Viemose Skovコモンガーデンサイトで採取されたリーフリターの化学組成。
リター TOC (mg g-1) TN (mg g-1) C/N 比 pH Mg (μg g-1) P (μg g-1) S (μg g-1) K (μg g-1) Ca (mg g-1) Fe (μg g-1) リグニン (%) セルロース (%) へミセルロース (%) L:H:C 比
灰 481 10.4 46 5.1 2275 727 1019 4679 10.9 57 15.9 11.0 8.7 0.16
メープル 467 10.1 46 4.5 2240 479 970 6034 19.7 90 20.8 12.8 8.0 0.20
ライム 481 9.3 52 5.3 2145 588 1057 2908 19.6 93 33.7 11.2 10.7 0.28
オーク材 496 12.2 41 4.7 1950 1182 901 5657 8.5 134 30.7 10.6 8.7 0.33
ブナ 496 8.1 61 5.1 1506 850 583 3498 10.9 77 38.1 12.3 9.8 0.31
スプルース 502 12.5 40 4.7 862 753 734 2008 12.4 109 27.6 16.9 11.4 0.14
2.3. 消費と摂食の嗜好性試験
底に2 cmの水飽和砂を敷いた半透明のプラスチック製メソコズム (縦20 cm，横20 cm，高さ5 cm) に，O. asellus または G. marginata の10個体 を加えた。灰、カエデ、ライム、ブナ、カシの葉のオーブン乾燥品0.3 gを各メソコムの内周部に無作為に配置した。また、針葉樹のサイズが小さいため、乾燥したノルウェートウヒの針葉1gを広葉樹のリターとともに各メソコムの内周部に無作為に撒いた。トネリコ，カエデ，ブナ，オークの葉とノルウェイスプルースの針で，O. asellusとG. marginataの10個体からなる6つの複製を，20 °Cの暗室で10日間別々に培養した。培養1日目、4日目、8日目にプラスチック箱に水道水10 mlを散布し、安定した湿度状態を保った。10日後に未消費のリーフリターを回収し、オーブンで乾燥させ、重量を測定した。消費されたリターの割合は、培養前後のリター質量の差を初期質量で割った値として算出した。消費率は、培養前後の質量差を培養日数で割り、総匹数で割った値として算出した。
2.4. 食餌効果試験
O. asellusまたはG. marginataの6個体を半透明プラスチック製メソコスム（直径5 cm，高さ10 cm）に加え，底に2 cmの水飽和砂層と約5 gのオーブン乾燥灰，メープル，ライム，ブナ，オークおよび10 gのノルウェイスプルースの針葉を敷いた。各メソコスの葉は3つずつ複製され、合計18個のメソコスが各動物種に使用された。動物たちは、20℃の暗室で2週間培養された。プラスチック製メゾスムは、1日目、4日目、8日目、12日目に10 mlの水道水を散布し、安定した湿度状態を保った。2種の動物相の生存率は良好であった。オーク、カエデ、ノルウェイスプルースを用いたメソコスムでは、1メソコスムあたり平均1-2個体（両種）死亡したが、アッシュ、カエデ、ライムのメソコスムでは両種とも繁殖し、1メソコスムあたり1-2個体増加した。培養中に死亡した動物は、それ以降の測定から除外した。実験終了後、動物は70%エタノールを加えて殺し、直ちに腸の解剖にかけた。メゾコスムごとに生存した個体の腸内容物を含む全消化管を、無菌条件下で解剖針とピンセットを用いて解剖し、メゾコスムごとに1つの複合試料となるようにプールした。また、培養終了時に各メソコスムから約1gの糞便を採取し、各メソコスムあたり1つの複合試料とした。腸と糞のサンプルはDNA抽出の前に-20℃で保存した。2週間後に未消費のリーフリターを回収し、オーブンで乾燥させて重量を測定した。消費されたリターの割合は、培養前後のリター質量の差を初期質量で割った値として算出した。
2.5. DNA抽出、PCR増幅、Illumina MiSeqシークエンス
腸内容物を含む約0.2gの腸組織と0.5gの糞を、DNeasy PowerSoil Kit (Qiagen, Hilden, Germany) を用いて、製造者の指示に従いDNA抽出のために処理した。抽出したDNAの濃度は、Qubit蛍光光度計（Thermo Fisher Scientific Inc.、米国）を用いて確認し、1ng/μlに希釈して-20℃で保存した。5′末端に6bpのユニークなMID／バーコードタグを有し、1，2または3のNが先行するタグ付きプライマーの異なる組み合わせ（Frøslev et al, 2021）が、細菌の16S rRNA遺伝子の増幅に使用され（341F 5′-CCTAYGGRBGCASCAG-3′ および806R 5′-GGACTACHVHHTWTCTAAT-3' （Caporaso et al, 2011））、および真菌のITS2（gITS7 5′-GTGARTCATCGARTCTTTG-3′and ITS4 5′-TCCTCCGCTTATTGATATGC-3' (Bruns et al., 1990; Ihrmark et al., 2012) ）が挙げられる。14.60 μl MQ water, 2.50 μl 10x buffer, 2.50 μl MgCl2, 0.20 μl dNTP's (25 mM), 1.50 μl reverse and forward primers (10 μM), 1 μl BSA (20 μg/μl) and 0.20 μl AmpliTaq Gold® DNA Polymerase (5U/μl) を含む 25 μl PCR反応に全体で1 μl DNA templateを使用した。細菌と真菌に用いたPCR条件は以下の通り：細菌-初期変性95℃（5分）、その後95℃（30秒）、54℃（30秒）、72℃（90秒）の35サイクル、72℃での伸長10分；真菌-初期変性95℃（5分）、その後95℃（30秒）、55℃（30秒）、72℃（1分）の32サイクル、72℃の伸長7分。Agencourt AMPure beads XP (Beckman Coulter, CA, USA) を用いてPCR産物を精製し、PCR産物のDNA濃度をQubit蛍光光度計で測定して、各微生物群について等モル混合物を作成した。PCR産物はマーカーごとに2等分のプールにプールされた。合計4つのプールは、TruSeq DNA PCR-Free Library Preparation Kit（Illumina）を用いて、4つに分離したシーケンスライブラリ（O. asellusとG. marginataから分離した腸と糞について）を構築した。DNAの超可変V3-V4領域の配列決定は、デンマーク国立高スループットDNA配列決定センター（コペンハーゲン大学）でIllumina Miseq v.3プラットフォーム（イルミナ）を用いて、300bpペアエンドランで等しい割合で混合した6ライブラリに分割したサンプルで行った（Frøslevら、2021年）。生のアンプリコンシーケンスデータは、European Nucleotide Archive (http://www.ebi.ac.uk/ena/data/view/PRJEB52356)で入手可能である。
2.6. 配列データの処理とバイオインフォマティクス解析
Illumina MiSeqシーケンサーから得られた配列リードのフィルタリングおよびトリミングには、SEEDパイプラインバージョン2.1.2を使用した（Větrovský et al.、2018）。リードは、少なくとも30bpのオーバーラップを有するペアエンド配列にマージされた（Větrovský et al.、2018）。曖昧な塩基および平均塩基品質スコアが30より低い配列はすべてデータセットから削除された。プライマーと識別子を持たない配列、および識別子が不一致の配列も除去した。残った配列は、MID配列にしたがってサンプルに分類された。USEARCH 7.0.1090 (Edgar et al., 2011)に含まれるアルゴリズムUCHIMEを用いてキメラ配列を検出し、削除しました。キメラのない配列は、USEARCH 7.0.1090 (Edgar, 2013) に含まれる UPARSE を用いて、類似度97%でクラスタリングしました。各クラスタから、最も豊富な配列を、その後の解析のための代表配列として選択した。シングルトンおよびキメラ配列はすべて削除した。細菌配列は、ローカルSILVAデータベース（Yilmazら、2014）に対してBLASTを使用してクラスタリングした。ITS2領域の抽出は、ITSx (Bengtsson-Palme et al., 2013)によって処理された。非真菌のITS2配列はデータセットから除去され、真菌のITS2配列はローカルUNITEデータベース（Nilssonら、2019）に対するBLAST検索を使用してクラスタリングされた。合計で、約800000の細菌（16S rRNA遺伝子）および2900000の真菌（ITS2）シングルトンフリー配列リードが、それぞれ4900の細菌および3100の真菌OTUにクラスタリングされた。細菌および真菌のシーケンスリードは、サンプルあたりそれぞれ2000細菌および7000真菌シーケンスに再サンプリングされた。相対存在量が0.1%未満の希少なOTUを除去した結果、細菌260個、菌類170個のOTUが維持された。細菌は、利用可能な文献(Fierer et al., 2007)に基づいて、貧栄養生物と共栄養生物に分類された。真菌の機能グループへの分類は、FungalTraitsデータベース(Põlme et al., 2020)に基づいている。G. marginataの糞便に由来する2試料は，配列数が少ないため省略された。得られた分類を含む生のOTU表は、補足ファイル（補足ファイル2）に掲載した。
2.7. 統計解析
O. asellusとG. marginataの腸内および糞便中の細菌および真菌マイクロバイオームの消費率、消費されたリターの割合、多様性に対するリーフリターの質の違いの影響を調べるために、2ウェイ分散分析（ANOVA）および Tukey HSD テストを使用した。細菌および菌類マイクロバイオームのα多様性指標（OTU richness、Shannon index、Pielou index）は、veganパッケージ（Oksanen et al.、2012）を用いて算出した。リターの化学的性質と消費率、消費されたリターの割合、細菌性および真菌性マイクロバイオームの多様性との相関を調べるために、ピアソンの相関係数を使用した。消費率と消費リターの割合に対するリターの化学的性質の相対的重要性は、「rfPermute」パッケージによるランダムフォレスト回帰を用いて検定した（Liu et al.、2020）。非類似度分析は、「vegan」パッケージの「adonis」関数（PerMANOVA）を用いて、OTUのヘリンガー変換ブレイ・カーティス距離に基づき、両動物種の腸および糞便中の細菌および真菌コミュニティに対する異なるリーフリターの影響をテストするために使用した（Oksanen et al.、2012年）。コミュニティの非類似度を視覚的に解釈するために、非計量的多次元尺度法（NMDS）序列化を行った。envfit」関数を用いて、バクテリアおよび菌類群集のヘリンジャー変換ブレイ・カーティス距離とリターケミストリーの相関性（p < 0.01）を検定した（Oksanen et al.、2012）。また、主成分分析（PCA）により、細菌と真菌の属の相対量を分析し、相関させ、可視化した。すべての統計とグラフィックは、「vegan」と「ggplot2」パッケージ（Oksanen et al., 2012; Wickham, 2016）を使用してR-Studio（www.r-project.org）で実行された。
結果
3.1. リターの化学的性質が摂食嗜好と消費率に与える影響
6種類のリターを用いたメソコスムでは，O. asellusの消費率はブナ，ノルウェイスプルース，オーク＜カエデ，石灰＜灰の順で増加し（図1A），G. marginataの消費率はノルウェイスプルース＜ブナ，オーク＜カエデ，石灰，灰の順で増加した（図1B）。O. asellusが消費するリターの割合は、以下の順序で増加した。また、G. marginataについても、ノルウェートウヒ＜ブナ＜ナラ＜石灰＜カエデ＜トネリコの順でリターの消費量が増加した（Fig. 1C）。また、G. marginataについても、ノルウェースプルース＜ブナ＜ナラ＜カエデ＜石灰＜トネリコの順に増加した（Fig. 1D）。また、6種類のリターを混合したメソコズムでは、O. asellusはオーク、ブナ、ノルウェースプルースよりも灰を好み（図1C）、G. marginataはブナとノルウェースプルースよりも灰と石灰を好む（図1D）ことが示された。2つの動物種が単一のリターを摂取した場合、樹種の嗜好性は6つのリターを全て摂取した実験で観察されたものとは若干異なっていた。O. asellusが消費するリターの割合は、ノルウェイスプルース＜カエデ＜ブナ＜ナラ＜トネリコ＜石灰の順に増加し（図S1A）、Glomeris marginataが消費する単一のリターの割合は、ノルウェイスプルース＜カエデ＜ナラ＜石灰＜トネリコ＜ブナの順に増加することがわかった（図S1B）。
Fig.
ダウンロード 高解像度画像のダウンロード(426KB)Download : フルサイズ画像のダウンロード
図1. 等脚類O. asselus (A-C) とヤスデG. marginata (B-D) のリター消費量 (A-B) と消費率 (C-D) 。棒グラフは平均値±平均値の標準誤差を表す。異なる文字は統計的に均質なグループを表す (p < 0.05).
O. asellusのリターの消費速度と消費割合は、Mg, S, Kの濃度が高くなると増加し、Fe, P, TOC, リグニン、セルロース、ヘミセルロースの濃度が高くなると減少した（図2）。G. marginataでは，P，リグニン，ヘミセルロース濃度との相関は認められなかったが，リ ターのpHが正の効果を示した以外は，リターの品質変数との相関は同様であった（Fig. 2）。また、Mg、S、KはTOC、リグニン、セルロースと負の相関を示したが、PはTOC、リグニン、L：H：C比と正の相関を示した（表S1）。最後に、ランダムフォレスト解析により、リター中のMgとSがO. asellusとG. marginataの高い消費率とリターの消費割合に最も重要な因子であることが明らかになった（図3A-D）。このように、リターの消費量と消費率は2つの動物種間で有意に異なることがわかった。
Fig.
ダウンロード 高解像度画像ダウンロード (239KB)ダウンロード フルサイズ画像のダウンロード
図2 ヴィエモス共有地実験における6種の木の葉の化学的性質と等脚類O. assellusおよびヤスデG. marginataのリター消費量のピアソン相関のヒートマップ (*p < 0.05, **p < 0.01, ***p < 0.001)．COA - O. asellusによる消費率；POA - O. asellusによって消費されたリターの割合；CGM - G. marginataによる消費率；PGM - G. marginataによって消費されたリターの割合。
図3.
ダウンロード 高解像度画像のダウンロード(343KB)Download : フルサイズ画像のダウンロード
図3. オニバス(A, B)とグロメリス(C, D)の消費率と消費されたリターの割合に対するリターの化学的性質の相対的重要性。ランダムフォレストの重要度指標に対する推定並べ替えp値。0.05 (), 0.01 (), 0.001 (). の記号は、リターの化学的性質が消費率および消費されたリッターの割合に及ぼすプラスおよびマイナスの影響を示す。
3.2. 腸内および糞便中の細菌および真菌の微生物相の多様性に対するリターケミストリーの影響
ヤスデG. marginataは等脚類のO. asellusよりも細菌OTUの豊富さとシャノン指数が高く、真菌OTUの豊富さ、シャノン指数、Pielou指数はO. asellusとG. marginataで同程度であった（表2）。また、両動物種とも腸内細菌よりも糞便中の方が、細菌OTUリッチ、Shannon指数、Pielou指数が高かった（表2）。O. asellusとG. marginataの腸および糞便中の細菌は、葉面リターの種類によってOTUリッチネス、Shannon指数、Pielou指数に影響を受けなかった（表2）。両動物種とも、異なるリタータイプの餌は、腸内および糞中の菌類マイクロバイオームのOTUリッチネス、Shannon index、Pielou indexに有意な影響を与えた（表2）。灰リターを給餌したO. asellusの腸および糞便中の真菌微生物相は、OTUリッチネス、シャノン指数、Pielou指数が最も低かった（表2）。一方、ノルウェースプルース、カエデ、石灰のリターを食べたO. asellusの腸と糞の真菌群は、OTUリッチネス、Shannon指数、Pielou指数が高かった。トネリコとトウヒのリターを与えたG. marginataの腸と糞便は、ライム、カエデ、ブナを与えたG. marginataよりも真菌のOTUリッチネスが低値であった。両動物種にわたる細菌群集は、真菌群集（25.7 ± 5.1）よりも全体的に高いOTUリッチネス（59.4 ± 18.9）により特徴付けられた（表S2）。最後に、両動物種の腸および糞便中の細菌および真菌OTUの豊富さは、pH、およびTOC、TN、Mg、P、S、K、Ca、Fe、リグニン、セルロース、ヘミセルロースの濃度と正および負の相関を示した（Table 3）。
表2. 表2 異なる樹種の葉面リターを食べた等脚類Oniscus asellusとヤスデGlomeris marginataの腸と顔の細菌および菌類群集のα多様性。
空の細胞 空の細胞 細菌 空の細胞 空の細胞 空の細胞 真菌 空の細胞 空の細胞 空の細胞 空の細胞
オニスカス・アセルス 空細胞 グロメリス・マルギナータ 空細胞 オニスカス・アセルス 空細胞 グロメリス・マルギナータ 空細胞
OTUの豊かさ シャノン指数 ピエルー指数 OTUの豊かさ シャノン指数 ピエルー指数 OTUの豊かさ シャノン指数 ピエルー指数 OTUの豊かさ シャノン指数 ピエルー指数
動物 オニスカス対グロメリス 49.1 ± 15.9b 2.7±1b 0.67 ± 0.2b 73.5 ± 12.5a 3.2 ± 0.6a 0.73 ± 0.1a 25.8 ± 6.7 1.6±0.6 0.50 ± 0.2 25.7 ± 2.7 1.8 ± 0.4 0.54 ± 0.1
ANOVA *** * ns *** * ns ns ns ns ns ns ns
Df = 1
糞 56±7a 3.1 ± 0.3a 0.8 ± 0.1a 85±9a 3.6 ± 0.4a 0.8 ± 0.1a 28±6a 1.6 ± 0.6 0.5 ± 0.16 27±3a 1.9 ± 0.3a 0.6 ± 0.1a
腸 43 ± 20b 2.2 ± 1.2b 0.6 ± 0.3b 68 ± 10b 2.9 ± 0.5b 0.7 ± 0.1b 24 ± 7b 1.6 ± 0.6 0.5 ± 0.16 25 ± 3b 1.7 ± 0.4b 0.5 ± 0.1b
ANOVA * * *** *** *** ns ns ** *** *** ns
Df = 1
リッタータイプ - 腸 灰 38 ± 31 2.2 ± 1.9 0.6 ± 0.4 65 ± 11 3 ± 0.1 0.7 ± 0.2 14±2c 0.9 ± 0.2c 0.3 ± 0.1b 25±1 ab 1.1 ± 0.1b 0.3 ± 0.02b
メープル 40 ± 18 2 ± 0.9 0.6 ± 0.2 59 ± 6 2.7 ± 0.6 0.7 ± 0.2 26±6 ab 1.8 ± 0.5 ab 0.6 ± 0.1a 22±2b 1.4 ± 0.3b 0.5 ± 0.01b
ライム 45 ± 29 2.2 ± 1.8 0.6 ± 0.4 68 ± 8 2.8 ± 0.7 0.7 ± 0.2 25±6 ab 2.2 ± 0.1a 0.7 ± 0.02a 28±1a 2.1 ± 0.1a 0.7 ± 0.01a
オーク 40 ± 21 1.8 ± 1.3 0.5 ± 0.3 66 ± 13 2.9 ± 0.4 0.7 ± 0.3 21±5b 1.4 ± 0.2b 0.4 ± 0.04b 25±2ab 1.3 ± 0.1b 0.4 ± 0.02b
ブナ 48 ± 24 2.4 ± 1.6 0.6 ± 0.4 70 ± 2 3.1 ± 0.1 0.6 ± 0.4 24±4 ab 1.2 ± 0.7b 0.4 ± 0.2b 26±2a 2.1 ± 0.2a 0.6 ± 0.03a
スプルース 44 ± 9 2.4 ± 0.9 0.6 ± 0.2 76 ± 14 2.8 ± 0.9 0.6 ± 0.2 32±2a 2.1 ± 0.3a 0.6 ± 0.1a 23±2b 2 ± 0.02a 0.6 ± 0.01a
ANOVA ns ns ns ns ns *** *** *** *** *** ***
Df = 5
リターの種類 - 糞 灰 50 ± 5 2.8 ± 0.3 0.7 ± 0.1 83 ± 2 3.7 ± 0.01 0.8 ± 0.01 21±2c 0.9 ± 0.4c 0.3 ± 0.2b 25±1b 1.2 ± 0.0b 0.4 ± 0.01b
メープル 54 ± 6 3.2 ± 0.2 0.8 ± 0.1 85 ± 5 3.6 ± 0.2 0.8 ± 0.02 32±6 ab 1.9 ± 0.3 ab 0.5 ± 0.1a 28±1a 1.8 ± 0.05 ab 0.5 ± 0.01 ab
ライム 62 ± 10 3.3 ± 0.4 0.8 ± 0.06 97 ± 6 3.9 ± 0.04 0.9 ± 0.01 30±1 ab 2 ± 0.1 ab 0.7 ± 0.04a 29±1a 2.3 ± 0.1a 0.7 ± 0.01a
オーク 61 ± 3.4 ± 0.1 0.8 ± 0.02 NA NA 21±6bc 1.1 ± 0.6b 0.5 ± 0.03a 24±3b 1.5 ± 0.04b 0.5 ± 0.03ab
ブナ 56 ± 3 3.2 ± 0.1 0.8 ± 0.03 NA NA 28±4b 1.6 ± 0.7b 0.4 ± 0.2b 27±2a 2 ± 0.1 ab 0.6 ± 0.03a
スプルース 50 ± 5 3 ± 0.3 0.8 ± 0.1 67 ± 0 2.7 ± 0.01 0.6 ± 0.01 35±2a 2.1 ± 0.3a 0.6 ± 0.1a 25±2b 2.6 ± 0.2a 0.6 ± 0.1a
ANOVA ns ns ns ns *** *** *** *** *** ***
Df = 5
数値は平均値±平均値の標準誤差を表す。異なる文字は、統計的に異なる平均値を示す（p < 0.05）。二元配置分散分析に続く Tukey HSD 検定； *p < 0.05, **p < 0.01, ***p < 0.00. NA - 入手不可。
表3. Oniscus asellusとGlomeris marginataの腸および糞便中の細菌および菌類群集の多様性とリターの化学的性質の相関。
リターの化学的性質 バクテリア (OTUs richness) 空細胞 真菌 (OTUs richness) 空細胞
オニスクス・アセルス グロメリス・マージナータ オニスクス・アセルス グロメリス・マージナータ
腸糞 腸糞 腸糞 腸糞
TOC 0.08 -0.02 0.47* -0.46* 0.24 -0.04 0.14 -0.56* TN -0.09 -0.02 0.14 -0.56* -0.56
TN -0.09 -0.15 0.12 -0.91*** 0.18 -0.03 -0.43* -0.53*** 0.18 -0.03 -0.43* -0.54
CN比 0.12 0.15 0.01 0.93*** -0.1 0.03 0.48* 0.40* -0.12 0.15 0.01 0.03 0.48* 0.40
pH 0.07 0.12 0.15 0.44** -0.33* -0.23 0.70*** 0.31* -0.07 0.12 0.15 0.01 0.93*** -0.1 0.03 0.48* 0.40
Mg -0.1 0.24 -0.50** -0.18 -0.60** -0.44* 0.11 0.32* 0.00
P 0 0.22 0.14 -0.1 -0.19 -0.51* 0.08 -0.68**
S -0.13 0.15 -0.33* 0.08 -0.35* -0.22 0.04 0.29*
K -0.13 0.12 -0.51** -0.11 -0.44* -0.42* -0.36* -0.11
Ca 0.01 0.13 -0.22 0.16 0.27 0.52* 0.04 0.74*** Fe
鉄 0 0.36* 0.08 0.17 0.38* 0.1 -0.11 -0.44* 0.16 -0.42* -0.36* -0.11
リグニン 0.16 0.46* 0.26 0.18 0.32* 0.17 0.51* 0.03
セルロース 0.05 -0.41* 0.35* 0.02 0.68** 0.67** -0.37* -0.07
ヘミセルロース 0.12 -0.02 0.51** 0.13 0.51** 0.44* 0.35* 0.07
L:H:C 比 0.07 0.62** -0.1 0.18 -0.15 -0.3 0.46* -0.06
重相関の p 値を調整するためにボンフェローニ補正を使用した。
3.3. 腸内および糞便中の細菌および真菌微生物群の群集構造への影響
G. marginataの腸および糞便中の細菌および真菌の群集構造は、O. asellusよりもクラスター化が進んでいた（Fig. 4A-B）。また、糞便中の細菌群集は腸内細菌群集よりもクラスター化が進んでいた（Fig. 4A-B）。また、ヘリンジャー変換ブレイ・カーティス距離に基づくOTUの順序付けにより、O. asellusとG marginataの間で細菌および真菌の群集構造の相違が見られた（Table S3）。細菌群集構造はO. asellusの腸と糞の間で有意な差があったが、6種類のリターの間では差がなかった（Table 4）。また、O. asellusの腸および糞便中の細菌群集構造には、リターの化学的性質による有意な影響は見られなかった（Fig. 5A）。一方、両動物種の腸内および糞便中の真菌群構造は、リターの種類に大きく影響され、広葉樹とノルウェートウヒの間でより分離した（表4；図5C-D）。G. marginataの腸内細菌群集は、ノルウェートウヒの針状葉リターを摂取した動物と広葉樹のリターを摂取した動物では異なっていた。トウヒを給餌した動物の細菌群集はTOC、TNおよびPと関連していた（図5B）。一方、広葉樹を給餌したG. marginataの腸内細菌群集はMgと関連していた。Glomeris marginataの腸内細菌群集と糞便中の真菌群集は、様々なリタータイプで異なっていた（Fig. 5D）。トネリコ、カエデ、石灰を給餌したG. marginataの腸および糞便中の真菌群は、ブナ、カシ、ノルウェイスプルースを給餌した動物の腸および糞便中の真菌群とは異なっていた。また、ブナとカシを給餌したO. asellusの腸内および糞便中の真菌群は、トネリコ、カエデおよび石灰を給餌した動物の真菌群とは異なっていた（Fig. 5C）。ノルウェートウヒ、ブナ、カシを給餌した動物の真菌群は、Fe、P、TOC、TN、リグニン、セルロース、ヘミ セルロース濃度が高いことと関連しており、トネリコ、カエデ、石灰を給餌した動物の腸および糞便中の群集はリター中のMg、S、 Ca、Kの高濃度との関連性がみられた。
図4
ダウンロード 高解像度画像のダウンロード(263KB)Download : フルサイズ画像のダウンロード
図4. 等脚類O. asselusと黍類G. marginataの腸および糞便中の細菌群集（A）と真菌群集（B）（ヘリンジャー変換ブレイ・カーティス距離）の非計量的多次元尺度法。
表4. 表4 異なるリーフリターで飼育したオニスクス・アセルスとグロメリス・マージナタの腸内および糞便中の細菌群集と真菌群集の非類似度解析（ヘリンジャー変換ブライ・カーティス距離）。
空細胞 細菌群集 空細胞 Glomeris marginata 空細胞 真菌群集 空細胞 空細胞 Glomeris marginata 空細胞
オニスカス・アセルス オニスカス・アセルス
F値 R2 P値 Df F値 R2 P値 Df F値 R2 P値 Df F値 R2 P値 Df
リッタータイプ 1.49 0.159 0.061 5 2.99 0.288 0.002 5 10.81 0.623 0.001 5 22.169 0.768 0.001 5
生息地タイプ（腸と糞の比較） 8.02 0.195 0.001 1 10.11 0.222 0.001 1 2.81 0.032 0.019 1 2.834 0.02 0.029 1
リタータイプ*ハビタットタイプ 0.803 0.093 0.834 5 2.11 0.139 0.016 5 0.89 0.054 0.612 5 1.712 0.059 0.046 5
図5
ダウンロード 高解像度画像のダウンロード（500KB）Download : フルサイズ画像のダウンロード
図5. 異なる樹種のリターを摂取したOniscus asellus (A-C) と Glomeris marginata (B-D) の腸および糞便中の細菌群集 (A-B) と真菌群集 (C-D) の無計量多次元尺度法（ヘリンジャー変換ブレイ・カーティス距離）。
3.4. 腸内および糞便中の細菌および真菌の相対量に対する食餌の影響
O. asellusとG. marginataの腸および糞便中の細菌および真菌の相対量は、餌の種類によって異なっていた（図6A-D）。トネリコ、カエデ、石灰はブナ、カシ、トウヒと異なる。トネリコ、カエデ、石灰を餌とするO. asellusとG. marginataの腸および糞便中の細菌および菌類属は、高濃度のK、Ca、Mgと関連し、ブナ、オーク、スプルースを餌とするO. asellusとG. marginataの腸および糞便中の菌類および細菌属はTOC、TN、セルロースおよびリグニン濃度と関連した。細菌類では、放線菌はセルロースやヘミセルロースと、Pseudomonasはトネリコやカエデのリターと同様にMgやSと、より多くの関連性を示した（図6A-B）。真菌類では、Trichodermaはノルウェースプルースのリターと同様にセルロース濃度と関連し、Talaromycesはオークのリターと同様に高いPおよびK濃度と関連した（図6C-D）。O. asellusの腸および糞便には、アルファプロテオバクテリア、ガンマプロテオバクテリア、バクテロイダス門が多く含まれ ていた（図7A）。G. marginataの腸内ではBacteroidotaが、糞便ではAlphaproteobacteriaとGammaproteobacteriaが高い比率で存在した（図7B）。さらに、O. asellusとG. marginataは、腸内と糞便中に異なる細菌属を宿主としていた。例えば、O. asellusの腸ではRicketsiella属の相対量が多く、糞便ではMethylotenera属とPseudomonas属の相対量が多かった（Fig. 7C）。G. marginataの腸内では、未分類のProteobacteria、Bacteroidota、Verrucomicrobiotaが多く、糞便ではMerthylothenera、Pseudomonas、Rhizobiumが多く見られた（Fig. 7C）。また、O. asellusとG. marginataの腸および糞便は、共栄養細菌に支配されていることがわかった（図S2A-B）。また、6種類のリターを与えたO. asellusとG. marginataの腸および糞便では、共栄養細菌と貧栄養細菌の相対量に差はなかった。
図6
ダウンロード 高解像度画像のダウンロード(738KB)Download : フルサイズ画像のダウンロード
図6. 異なる品質のリーフリターで飼育したオニスクスアセルカス（A-C）とグロメリスマージナタ（B-D）の腸および糞便中の細菌（A-B）と真菌（C-D）属の相対存在度のPCA順序プロット。
図7
ダウンロード 高解像度画像のダウンロード(732KB)Download : フルサイズ画像のダウンロード
図7. オニバス(A,C)とグロメリス(B,D)の腸と糞便中の細菌群(A-B)と属(C-D)の相対的存在量。
O. asellusの腸および糞便は子嚢菌類で占められていたが、石灰およびトウヒのリ ターで飼育すると、腸および糞便中の担子菌類および粘菌類の相対量がそれぞれ増加した（図 8A）。同様に、トウヒの針でG. marginataを餌付けすると、腸内と糞中の粘菌の相対量が増加した（図8B）。また、O. asellusとG. marginataの腸と糞には、それぞれ異なる属の菌類が生息していた。例えば、トネリコ、カエデ、オークのリターを餌とするO. asellusは、腸内と糞便中のTalaromycesの相対量が増加し、トウヒの針で餌をとることによって、腸内のTrichotheciumと糞便中のTrichodermaの相対量が増加した（Fig. 8C）。また、ブナで摂食したO. asellusの腸内には、Lactariusの相対量が多く見られた。トネリコ、カエデ、石灰のリターを給餌したG. marginataの腸および糞便は、Aspergillusの相対量が増加し、ブナ・オーク・ノルウェートウヒのリターを給餌したG. marginataの腸および糞便はTalaromycesの相対量が高かった（Fig. 8C）。また、スプルースリターで飼育されたG. marginataの腸および糞には、Trichodermaが多く含まれた。両動物種の腸および糞便中の真菌の機能群は、様々な腐生菌群であり、中でも特定不能の腐生菌、リター腐生菌、土壌腐生菌が最も優占していた（図S3A-B）。さらに、マイコパラサイト、動物寄生虫、植物病原菌も発見された。また、ブナリターを食べたO. asellusの腸内には、外生菌根菌に関連する配列も見いだされた。ノルウェートウヒを食べたO. asellusとG. marginataの腸と糞には、菌類寄生者と土壌腐朽菌が最も多く含まれていた。
図8
ダウンロード 高解像度画像のダウンロード(689KB)Download : フルサイズ画像のダウンロード
図8. オニスクス・アセルス（A,C）とグロメリス・マージナータ（B,D）の腸と糞中の真菌群（A-B）と真菌属（C-D）の相対量。
考察
4.1. 餌の嗜好性に及ぼすリターの化学的性質の影響
様々な樹種のリターを用いた実験室での培養実験では、両動物種が強い摂餌嗜好性を持つことが明らかになった。6種類のリターを与えたところ、Oniscus asellusはオーク、ブナ、ノルウェー・スプルースよりもトネリコを、G. marginataはブナとノルウェー・スプルースよりもトネリコと石灰を好むことが判明した。この結果は、Pengら（2022）が報告した、灰、カエデ、石灰の下の土壌でヤスデと等脚類がより多く生息していた、同じコモンガーデンのフィールドベースの結果と一致するものであった。2つの動物種を単一のリターで飼育した場合、樹種の嗜好性は6つのリターをすべて使用した実験とわずかに異なっていた。化学組成が良好であるにもかかわらず、カエデの消費量が少なかった。これは、他のリーフリターと比較して、葉面積が大きく、フェノール化合物の濃度が高いためであると考えられる（Barbehenn et al.） また、個体間の発生学的な差異が消費速度に大きく影響するとの仮説も立てた。例えば、同じ種の幼体は、成体個体よりも単位体積当たりでより多くのリターを消費することができる（Frouz, 2018; Ardestani et al, 2019）。
我々は、葉リターの化学組成の違いが、ヨーロッパの一般的な樹種間のリター消費の違いに重要な役割を果たすという強い証拠を提供する。我々は、高濃度のSとMg、低濃度のリグニンとセルロースに基づく葉状リターの嗜好性が、摂食嗜好の主要なドライバーであることを示唆している。Steinwandter and Seeber (2020) による高山草原での並行研究では、ヤスデ類 Cylindroiulus meinerti と Cylindroiulus fulviceps が、Dactylis glomerata や Vaccinium vitis-idaea の低木リターよりも、Geranium sylvaticum の高品質リターを好むことが明らかにされた（低 C/N 比、低 リグニン含有量）。また、O. asellusとG. marginataの消費率や消費されたリターの割合に有意な差は見られなかった。本研究の両土壌動物種の大きさはほぼ同等であり，同一または類似のニッチを共有していると考えられる（Ardestani et al.，2019）．
餌の嗜好性実験の結果、消費率だけでなく、消費されたリターの割合にもリターの化学的性質が有意に影響することが明らかになった。葉状リターの消費速度は、低濃度のリグノセルロース化合物と高濃度の栄養分によって刺激されることが示唆された。高濃度のセルロースとリグニンは，嗜好性が低いため，餌の嗜好性に悪影響を及ぼす可能性がある（Rief et al.2012; Ferreira Quadros et al.2014）．また、高い嗜好性は、リターの栄養濃度が高い場合に高まる消化中の酵素反応に起因する可能性もある（Berg et al.） また、葉リターに付随する微生物相が土壌動物の嗜好性や摂食活動に影響を与えることも示唆されている（Crowther and A'Bear, 2012; Heděnec et al., 2013）。例えば、Heděnec al. (2020) と Zheng et al., 2022a, Zheng et al., 2022b による最近の研究では、カエデ、ライム、オーク、ノルウェイスプルースと比較して、灰の林床の微生物バイオマス C、細菌バイオマス、真菌バイオマスが最も高いことが明らかにされた。最後に、土壌動物を制御された実験室条件下で飼育すると、フィールド条件と比較して摂食パフォーマンスが低下したり、異常な行動を取ったりする可能性があることを考慮する（Steinwandter and Seeber, 2020）。
4.2. 腸内・糞便マイクロバイオームの多様性と構成に対する食餌の影響
本研究の結果，O. asellusよりもG. marginataの腸および糞便中の細菌の多様性が高いことが明らかになり，細菌群集が動物種と関連していることが示唆された（Zheng et al., 2022a, Zheng et al., 2022b）。また，G. marginataの腸内細菌群の多様性は，より複雑な腸内コンパートメントが細菌に特定のマイクロハビタットを提供していることが示唆された（Šustr et al, 2020）。一方、腸および糞便中の真菌の多様性は動物種間で差がなく、真菌の多様性はリターの化学的性質など他の要因とより密接に関連していることが示唆された (Korkama-Rajala et al., 2008; Algora Gallardo et al., 2021)。さらに、様々なリーフリターで飼育された両動物において、糞便は腸よりも高い細菌および真菌の多様性を保有していることが明らかになった。このことから、土壌動物相は腸内の微生物を選択的に消化することができ、その結果、腸内細菌の多様性を低下させることが示唆された（Frouz et al.、2003）。リターが糞便化することで消化管通過中の有機物の流動性が高まり（Joly et al., 2020; Coq et al., 2022）、それによって糞便は糞便ペレットに付随する多数の細菌や真菌種に多くの栄養分を提供することが示唆されている。さらに、糞便の内部は嫌気性微生物の生息場所となり、糞便の表面には好気性微生物が生息している（Kostanjsek et al.、2004）。糞便は、腸内の細菌や真菌を宿主とするが、空気や土壌などの周辺環境からも細菌や真菌を受け入れる。
O. asellusとG. marginataでは細菌・真菌の群集構造が大きく乖離しており、様々なリターを摂食する動物群の間で高い宿主特異性が示唆された（Zhang et al., 2021; Zheng et al., 2022a, Zheng et al., 2022b）。また，様々な樹木種からのリターは細菌群集の構造には影響を与えなかったが，2頭の腸および糞便中の真菌群集の多様性には実際に影響を与えた．これらの結果は、腸および糞便中の細菌群集の多様性はどこにでも存在すること（Barberán et al., 2014）、一方、真菌群集はリターの質とより大きく関連していること（Tedersoo et al., 2014; Mrnka et al., 2020; Algora Gallardo et al., 2021）を示している。ランダムフォレスト解析の結果、リターの化学的性質はリグニンセルロース含有量と栄養塩の濃度を介して真菌の多様性に影響を与え、それがリーフリターの分解性に影響を与えることが示唆された。リグニンセルロース含量が高く，栄養素の濃度が低い低品質のリーフリターは，消化管通過時の分解が遅く，リターの分解過程の副産物として多数のバイオポリマーが生成され（Cepáková and Frouz, 2015），多様な菌類群集に基質を提供することが示唆された（Korkama-Rajala et al.） G. marginataの腸および糞便中の細菌群集の構造は，広葉樹とノルウェイスプルースのリターの間で分岐していた。また，菌類群集は，広葉樹とノルウェーのトウヒのリターの間で，さらに強い分岐が見られた。このことから、栄養塩、リグニン、セルロースの濃度がリターの種類によって異なることが、リターに生息する微生物の特殊化を支え、さらに基質選好性の変化を促していると考えられる（Algora Gallardo et al.、2021）。
また，様々な葉面リターを摂取したO. asellusとG. marginataの腸と糞からは，多数の真菌と細菌属が観察された。このことから，細菌または真菌の分類群は，フィロスフィア（植物表面の微生物），植物エンドスフィア（植物組織内の微生物），または土壌表面から受け継がれる可能性が示唆された（Jumpponen and Jones, 2010; Martínez-Romero et al, 2021）。de Souzaら（2016）およびTrivediら（2020）の研究では、ProteobacteriaとBacteroidotaが植物葉内圏と内圏の優勢な細菌群であり、Koivusaariら（2019）は葉内圏のAscomycotaの高い相対存在量を報告している。これは、両動物種の腸と糞便において、ProteobacteriaとBacteroidotaだけでなく、Ascomycotaの高い相対存在量を示す我々の結果とよく対応している。また、腸内細菌群は、等脚類やヤスデ類で一般的な共食いを通じて糞便から接種される可能性もある（David and Handa, 2010）。O. asellusとG. marginataの腸と糞便には、Proteobacteriaの相対量が多く、これらの細菌が多くの土壌動物群の腸系で優勢である可能性が示唆された（Delhoumiら、2020；Zhangら、2021；Zhengら、2022a；Zhengら、2022b）。さらに、細菌属と真菌属の相対的な存在量は、リターの化学的性質によって形成されることが示唆された。我々は、プロテオバクテリアがリグノセルロースの分解に関与し（Liu et al., 2019）、次に土壌生態系におけるリターの分解者および栄養循環の調節者として陸上等脚類やヤスデの機能的役割を媒介する（Delhoumi et al., 2020; Šustr et al., 2020）ことを想定している。
また、G. marginataの腸内にはBacteroidotaが多く存在し、Bacteroidotaは消化管と連携してセルロースなどの複合多糖類の分解を担っていることが示唆された(Thomas et al., 2011)。本研究で見つかった真菌分類群は、腸内細菌叢に関連する無脊椎動物に関する他の研究で見つかったものと類似しており (Chakraborty et al., 2020; Větrovský et al., 2020)、一般的な腐植菌の広いスペクトルからなることから、多くの腐植菌系統が土壌動物群と共生関係を持っていると考えられる (Chakraborty et al., 2020)。最後に、O. asellusとG. marginataの腸および糞便は、非常に多様な細菌および真菌群にとってマイクロハビタットとなっており、これらの細菌および真菌群は腸内物質の分解に関連しているが、病原体としてホストと、また競争者として互いの間で相互作用できることが示唆された。
O. asellusがトネリコ、カエデ、オークのリターを摂取すると、腸内と糞便中のTalaromycesの相対量が増加し、ノルウェイスプルースのリターを摂取すると腸内のTrichotheciumと糞便中のTrichodermaが相対量を増加させることが示された。また，Talaromyces，Trichothecium，Trichodermaは植物に広く存在する菌類であり（Ownleyら，2010；Kakvanら，2013），これらの菌類が無脊椎動物の腸内にも生存することが示唆された（Nicoletti and Becchimanzi，2022）。また，ブナリターを食べたO. asellusの腸内にはLactariusの相対量が多く，胞子や菌糸を飲み込んで腸内に残留することが示唆された（Vašutová et al, 2019; Chakraborty et al, 2020）．また、Trichodermaなどの菌寄生菌やTalaromycesなどの他の菌に拮抗する菌も無脊椎動物と共生し、昆虫病原菌に対する抵抗力を高めることができると考えている（Nicoletti and Becchimanzi, 2022）。最後に、O. asellusとG. marginataの腸と糞は、非常に多様な細菌と真菌の分類学的および機能的グループのマイクロハビタットを提供し、それらは腸内容物の分解に関連するが、病原体として、また競争者として互いの間で交流することができると仮定している。
5.結論
本研究では、メソコスム実験とアンプリコンシークエンサーの組み合わせにより、リターの質が土壌動物の消費に及ぼす影響と、2種の主要なマクロファウナの腸内・糞便微生物群に及ぼす影響について総合的に考察した。トネリコ、カエデ、ライムの葉面リターは、オーク、ブナ、ノルウェイスプルースの葉面リターより多く消費された。これは、葉面散乱物の化学組成の違いによって説明される。このことは、消化管の通過により有機物の滞留性が高まり、糞便中の細菌および菌類の多様性が高まったことを示唆している。G. marginataの腸および糞便中の高い細菌多様性は、より複雑な腸内コンパートメントが細菌にとって特定のマイクロハビタットを提供することが示唆された。また、腸管および糞便中の真菌の多様性は動物種間で差がなく、真菌の多様性は基質としての葉面リターの質とより密接に関連していることが示唆された。腸内および糞便中の細菌および菌類は、部分的には植物圏または土壌表面から受け継がれる可能性がある。また、異なる樹種の葉面リターを摂食することにより、6種類のリター中の栄養素、リグニン、セルロース濃度の変動を通じて、細菌および真菌のフィラおよび属の相対存在比が変化することが明らかにされた。最後に、土壌無脊椎動物の葉圏・内圏から腸内・糞便への微生物相の移行について、さらなる研究が必要であることを示唆した。
利害関係者の宣言
著者らは、本論文で報告された研究に影響を及ぼすと思われる既知の競合する金銭的利益や個人的関係がないことを宣言する。
謝辞
本研究は、Petr Heděnecが所属するマリー・キュリー個人フェローシップ（747824-AFOREST-H2020-MSCA-IF-2016/H2020-MSCA-IF-2016）からの助成により実現したものである。Haifeng Zheng (201806910047)とYan Peng (201606910045)への博士号奨学金支給について、China Scholarship Councilに謝意を表します。David Pessanha Siqueira は、Coordination for the Improvement of Higher Education Personnel in Brasil (88881.361830/2019-01) から助成を受けた。
付録A. 補足資料
補足資料の一括ダウンロードヘルプ
本論文の補足データです。
ダウンロード: 表計算ソフトのダウンロード (8MB)
マルチメディアコンポーネント1.
ダウンロード: ワード文書のダウンロード (375KB)
マルチメディアコンテンツ2.
データの有無
データは補足ファイルに含まれています。
参考文献
アルゴラ・ガヤルドら、2021年
C. Algora Gallardo, P. Baldrian, R. López-Mondéjar （アルゴラ・ガヤルド、P. バルドリアン、R. ロペス・モンデハル
植物および菌類バイオマスを構成するバイオポリマーに対して高度な特殊性を示すゴミ箱生息菌類
土壌の生物学と肥沃度, 57 (2021), pp.77-88, 10.1007/s00374-020-01507-3
ScopusGoogle Scholarで記録を見る
アルデスタニら、2019
M
M. アルデスターニ、V. シュストル、J. フロウズ
マイクロコズム実験におけるAlnus glutinosa L. Leaf Litterを餌とする5種のデトリビュアーの消費パフォーマンス
フォレスト, 10 (2019), 10.3390/f10121080
Google Scholar
アローラら、2022年
J. Arora, Y. Kinjo, J. Šobotník, A. Buček, C. Clitheroe, P. Stiblik, Y. Roisin, L. Žifčáková, Y.C. Park, K.Y. Kim, D. Sillam-Dussès, V. Hervé, N. Lo, G. Tokuda, A. Brune, T.Bourguignon
シロアリ腸内細菌叢の機能進化
Microbiome, 10 (2022), p.78, 10.1186/s40168-022-01258-3
ScopusGoogle Scholarで記録を見る
Barbehennら、2005
R. Barbehenn、S. Cheek、A. Gasperut、E. Lister、R. Maben
レッドオークおよびサトウカエデの葉に含まれるフェノール化合物は、Malacosoma disstria および Orgyia leucostigma 毛虫の中腸液中でプロオキシダント活性を有する。
ケミカルエコロジー誌, 31 (2005), pp.969-988, 10.1007/s10886-005-4242-4
ScopusGoogle Scholarで記録を見る
バルベランら、2014
A. Barberán, K.S. Ramirez, J.W. Leff, M. a Bradford, D.H. Wall, N. Fierer
なぜ、ある微生物は他の微生物よりも偏在しているのか？土壌バクテリアの生息域の広さを予測する
エコロジーレターズ, 17 (2014), pp.794-802, 10.1111/ele.12282
ScopusGoogle Scholarで記録を見る
ベングトソン＝パルメら、2013年
J. Bengtsson-Palme, M. Ryberg, M. Hartmann, S. Branco, Z. Wang, A. Godhe, P. De Wit, M. Sánchez-García, I. Eberger, F. de Sousa, A. Amend, A. Jumpponen, M. Unterseher, E. Kristiansson, K. Abarenkov, Y.J.K. Bertrand, K. Sanli, K.M. Eriksson, U. Vik, V. Veldre, R.H. Nilsson
真菌およびその他の真核生物のリボソームITS配列からITS1およびITS2を検出・抽出するソフトウェアの改良による環境シーケンシングデータ解析の実現
メソッズ・イン・エコロジー・アンド・エボリューション, 4 (2013), pp.914-919, 10.1111/2041-210X.12073
Google Scholar
ベルグら, 2004
M.P. Berg, M. Stoffer, H.H. van den Heuvel（ベルク、ストッファー、ファンデンヒューベル
消化酵素に基づく大腸菌の摂食ギルド
ペドバイオロジア, 48 (2004), pp.589-601, 10.1016/j.pedobi.2004.07.006
記事ダウンロードPDF表示ScopusGoogle Scholarでの記録
ブルンスら, 1990
T.D. Bruns, S.B. Lee, J.W. Taylor, Tom D. Bruns, Steven B. Lee, John W. Taylor.
真菌のリボソームRNA遺伝子の増幅と直接塩基配列決定による系統解析 法医学DNA技術研究プロジェクト Rim Fire後の真菌回復研究プロジェクト
(1990)
Google Scholar
カポラソら、2011
J.G. Caporaso, C.L. Lauber, W. a Walters, D. Berg-Lyons, C. a Lozupone, P.J. Turnbaugh, N. Fierer, R. Knight.
16S rRNAの多様性のグローバルパターン（1サンプルあたり数百万配列の深さ
米国科学アカデミー紀要, 108 (2011), pp.4516-4522, 10.1073/pnas.1000080107
ScopusGoogle Scholarで記録を見る
チェパコヴァー・アンド・フロウズ, 2015
チェパコヴァー、J.フロウズ
分解中のリターの化学組成の変化：発表された13C NMRスペクトルのレビュー
ジャーナル オブ ソイル サイエンス アンド プラント ニュートリション, 15 (2015), pp.805-815, 10.4067/S0718-95162015000055
ScopusGoogle Scholarで記録を見る
Cesarzら、2013
S. Cesarz, L. Ruess, M. Jacob, A. Jacob, M. Schaefer, S. Scheu（セザルツ、ルース、ヤコブ、シェーファー、S. ショイ
樹種の多様性と樹種の同一性：土壌線虫で示される森林食物網の構造化の原動力
土壌生物学と生化学, 62 (2013), pp.36-45, 10.1016/j.soilbio.2013.02.020
記事ダウンロードPDF表示ScopusGoogle Scholarでの記録
チャクラボルティーら、2020年
A. チャクラボルティー、R. モドリンガー、M.Z. アシュラフ、J. シネック、F. シュライター、A. ロイ
5種のイップスカイガラムシ（Coleoptera: Curculionidae: scolytinae）の腸内におけるコアマイクロバイオームとその生態学的関連性
Frontiers in Microbiology, 11 (2020), 10.3389/fmicb.2020.568853
Google Scholar
コックら、2022年
S. Coq, P. Ganault, G. le Mer, J. Nahmani, Y. Capowiez, M.-F. ディニャック、C.ルンペル、F.-X. Joly
有機物回転に対するデトライティヴォア効果の統一的な予測因子としての糞の形質
Geoderma, 422 (2022), Article 115940, 10.1016/j.geoderma.2022.115940
記事ダウンロードPDF表示ScopusGoogle Scholarでの記録
クラウザーとアベア, 2012
T.W.クラウザー、A.D.アベア
放牧された土壌動物が分解菌に与える影響は、種特異的かつ密度依存的である
真菌生態学, 5 (2012), pp.277-281, 10.1016/j.funeco.2011.07.006
記事ダウンロードPDF表示ScopusGoogle Scholarでの記録
デビッドとギロン, 2002
J.F. David, D. Gillon
地中海条件下におけるホルムオーク葉面上のヤスデGlomeris marginataの年間摂食速度
ペドバイオロジア, 46 (2002), pp.42-52, 10.1078/0031-4056-00112
記事ダウンロードPDF表示ScopusGoogle Scholarの記録
デビッドとハンダ, 2010
J.F.デビッド、I.T.ハンダ
地球変動下における腐食性大型節足動物（ヤスデ、キジラミ）の生態系
バイオロジカルレビュー (2010), 10.1111/j.1469-185X.2010.00138.x
Google Scholar
デビッドら, 2001
J.-F. ダビッド、N.マレ、M.-M. Coûteaux, J. Roy
大気中CO2濃度を2段階に変化させた草地におけるキツネネズミArmadillidium vulgareの捕食率
Oecologia, 127 (2001), pp.343-349, 10.1007/s004420000599
ScopusGoogle Scholarで記録を見る
デ・ソウザら, 2016
R.S.C. de Souza, V.K. Okura, J.S.L. Armanhi, B. Jorrín, N. Lozano, M.J. da Silva, M. González-Guerrero, L.M. de Araújo, N.C. Verza, H.C. Bagheri, J. Imperial, P. Arruda.
サトウキビマイクロバイオームにおける細菌および菌類群集の解き明かし
サイエンティフィック・リポーツ, 6 (2016), 10.1038/srep28774
Google Scholar
デルホウミら, 2020
M. デルホウミ、V.カタニア、W.ザバー、M.トローネ、P.クアトリーニ、M.S.アコウリ
陸棲等脚類Porcellionides pruinosus（Isopoda: Oniscidea）の腸内細菌叢構造
European Zoological Journal, 87 (2020), pp.357-368, 10.1080/24750263.2020.1781269
ScopusGoogle Scholarで記録を見る
エドガー, 2013
R.C. エドガー
UPARSE：微生物アンプリコンリードからの高精度OTU配列
ネイチャー・メソッズ, 10 (2013), pp.996-998, 10.1038/nmeth.2604
ScopusGoogle Scholarで記録を見る
エドガーら, 2011
R.C. Edgar、B.J. Haas、J.C. Clemente、C. Quince、R. Knight
UCHIMEはキメラ検出の感度と速度を向上させた
バイオインフォマティクス, 27 (2011), pp.2194-2200, 10.1093/bioinformatics/btr381
Google Scholar
フェレイラ・クアドロスら, 2014
A. フェレイラ・クアドロス、M.ジマー、P.B.アラウージョ、J.G.クレー
リターの形質とデトリビューターに対する嗜好性：生物地理的境界を越えたケーススタディ
ナウプリウス, 22 (2014), pp.103-111
グーグル・スカラー
フィーアら、2007
N. フィーラー、M.A.ブラッドフォード、R.B.ジャクソン
土壌細菌の生態学的分類に向けて
エコロジー, 88 (2007), pp.1354-1364, 10.1890/05-1839
ScopusGoogle Scholarで記録を見る
Frøslevら、2021年
T.G. Frøslev、I.B. Nielsen、S.S. Santos、C.J. Barnes、H.H. Bruun、R. Ejrnæs
減農薬耕起が土壌微生物相に及ぼす生物多様性効果
アンビオ, 51 (2021), 10.1007/s13280-021-01611-0
1022-1133
Google Scholar
フロウズ, 2018
J. Frouz
リターの分解と土壌有機物の安定化に対する土壌マクロファウナとメソファウナの効果
Geoderma, 332 (2018), pp.161-172, 10.1016/j.geoderma.2017.08.039
記事ダウンロードPDFView Record in ScopusGoogle Scholar
フロウズら、2003
J. Frouz, V. Krišttfek, X. Li, H. Šantrýková, V. Šustr, A. Brune（フルーズ、V. クリシュトフェク、X. リ、H. シュトル、V. シュトル、A. ブルーン
3種のBibionidae (Diptera) 幼虫における腐葉土通過時および共食い時の細菌量の変化
Folia Microbiologica, 48 (2003), pp.535-542
ScopusGoogle Scholarで記録を見る
Frouzら, 2007
J. Frouz, D. Elhottová, V. Pižl, K. Tajovský, M. Šourková, T. Picek, S. Malý
リターの質と土壌動物相の構成が採掘後土壌の有機物動態に及ぼす影響：実験室研究
応用土壌生態学, 37 (2007), pp.72-80, 10.1016/j.apsoil.2007.04.001
記事ダウンロードPDF表示ScopusGoogle Scholarの記録
ガルシア＝パラシオスら, 2013
P. ガルシア＝パラシオス、F.T.マエストレ、J.カトゲ、D.H.ウォール
気候およびリターの質は、バイオーム間でリターの分解に対する土壌動物相の影響を異なる形で調節している
エコロジーレターズ, 16 (2013), pp.1045-1053, 10.1111/ele.12137
ScopusGoogle Scholarで記録を見る
ゲルラッハら、2014
A. ゲルラッハ、D.J.ラッセル、B.イェシュケ、J.レームブケ
在来の陸生等脚類（Oniscoidea, Isopoda）の在来および導入されたリーフリターに対する摂食嗜好性
応用土壌生態学, 83 (2014), pp.95-100, 10.1016/j.apsoil.2014.02.006
記事ダウンロードPDFView Record in ScopusGoogle Scholar
ヘディエネックら、2013年
P. ヘディェネク、P. ラドチョヴァー、A. ノヴァーコヴァー、金田一茂、J. フルーシュ
による土壌真菌の嗜好性と利用。
ヨーロッパ土壌生物学雑誌, 55 (2013), 10.1016/j.ejsobi.2012.12.005
Google Scholar
イアマークら、2012
K. Ihrmark, I.T.M. Bödeker, K. Cruz-Martinez, H. Friberg, A. Kubartova, J. Schenck, Y. Strid, J. Stenlid, M. Brandström-Durling, K.E. Clemmensen, B.D. Lindahl.
真菌類のITS2領域を増幅する新しいプライマー - 人工および自然群集の454-sequencingによる評価
FEMS Microbiology Ecology, 82 (2012), pp.666-677, 10.1111/j.1574-6941.2012.01437.x
ScopusGoogle Scholarで記録を見る
ジョリーら、2018
F.-X. Joly, S. Coq, M. Coulis, J. Nahmani, S. Hättenschwiler （ジョリー、S. コック、M. クーリ、J. ナーマニ、S. ヘッテンシュウィラー
リターのデトリビュアーの糞への変換は、分解中のCとNのダイナミクスの品質管理を再変更する
ファンクショナル・エコロジー（2018）、1-10頁、10.1111/1365-2435.13178
ScopusGoogle Scholarで記録を見る
ジョリーら, 2020
F.X. Joly、S. Coq、M. Coulis、J.F. David、S. Hättenschwiler、C.W. Mueller、I. Prater、J.A. Subke
デトライティボアがリターを糞に変換することで有機物の回転が促進されること
コミュニケーションバイオロジー, 3 (2020), pp.1-9, 10.1038/s42003-020-01392-4
Google Scholar
ユムポネン、ジョーンズ、2010
A. ユムポネン、K.L.ジョーンズ
ミズナラ葉圏における菌類群集の季節的変動は都市部と非都市部で異なる
New Phytologist, 186 (2010), pp.496-513, 10.1111/j.1469-8137.2010.03197.x
ScopusGoogle Scholarで記録を見る
カダマンナヤとスリダール, 2009
B.S. Kadamannaya、K.R. Sridhar
2 種類の固有種ピルミリペド（Arthrosphaera）による葉面散布の摂取と同化。
土壌の生物学と肥沃度, 45 (2009), pp.761-768, 10.1007/s00374-009-0391-x
ScopusGoogle Scholarで記録を見る
カクヴァンら、2013
N. カクヴァン、A.ヘイダリ、H.R.ザマニザデ、S.レザイ、L.ナラギ
テンサイ立枯病の生物的防除のためのトリコデルマおよびタラロマイセス拮抗菌による新しいバイオ製剤の開発
作物保護, 53 (2013), pp.80-84, 10.1016/j.cropro.2013.06.009
記事ダウンロードPDF表示ScopusGoogle Scholarでの記録
ナップら、2010
B.A. Knapp, J. Seeber, A. Rief, E. Meyer, H. Insam
分子指紋法とクローニングで明らかにしたCylindroiulus fulviceps（複眼動物）の腸内細菌群集の構成
Folia, 55 (2010), pp.489-496, 10.1007/s12223-010-0081-y
ScopusGoogle Scholarで記録を見る
コイヴサーリら、2019
P. コイヴサーリ、M.v.テジェスヴィ、M.トルッキネン、A.マルコラ、H.マイクラ、A.M.ピルッティラ
樹木の葉に由来する真菌は、河川のリターの真菌多様性に寄与している。
フロンティアーズ・イン・マイクロバイオロジー, 10 (2019), 10.3389/fmicb.2019.00651
グーグル・スカラー
コルカマ・ラジャラら, 2008
T. コルカマ・ラジャラ、M.M.ミュラー、T.ペナネン
ノルウェートウヒ（Picea abies）クローンの針葉樹リターの分解と真菌群
微生物生態学, 56 (2008), pp.76-89, 10.1007/s00248-007-9326-y
ScopusGoogle Scholarで記録を見る
Kostanjsekら, 2004
R. Kostanjsek, a Lapanje, M. Rupnik, J. Strus, D. Drobne, G. Avgustin（コスタニセック、ア・ラパンジェ、M. ルプニック、J. ストラス、D. ドローブネ、G. アヴギュスタン
陸上等脚類Porcellio scaberの腸内嫌気性細菌について
フォリア・マイクロバイオロジカ, 49 (2004), pp.179-182
ScopusGoogle Scholarで記録を見る
リューら、2019
Y. Liu, S. Wang, Z. Wang, Z. Zhang, H. Qin, Z. Wei, K. Feng, S. Li, Y. Wu, H. Yin, H. Li, Y. Deng（劉、王、Z.王、張、秦、Z.魏、馮、S.李、呉、秦、李、鄧
森林劣化過程における土壌マイクロバイオームを介した栄養塩の減少
ソイル・エコロジー・レターズ, 1 (2019), pp.59-71, 10.1007/s42832-019-0009-7
Google Scholar
リューら、2020年
S. Liu, H. Wang, P. Tian, X. Yao, H. Sun, Q. Wang, M. Delgado-Baquerizo（リュー、ワン、ピー、ヤオ、スン、ワン、デルガード・バケリソ
大陸の森林生態系におけるバクテリアと菌類の非連続的な多様性パターン
土壌生物学と生化学, 144 (2020), 10.1016/j.soilbio.2020.107763
Google Scholar
ロイノヴァ・ブサルギナ, 2005
N.G. Loginova, S.A. Busargina
モルドバ共和国の山地オーク材林における陸生キジラミTrachelipus rathkei（Oniscoidea）の摂食活動
動物誌, 84 (2005), pp.1315-1318
ScopusGoogle Scholarで記録を見る
Martínez-Romero et al.
E. マルティネス-ロメロ、J.L. アギーレ-ノヨラ、R. ブスタマンテ-ブリート、P. ゴンサレス-ロマン、D. エルナンデス-オアハカ、V. ヒガレダ-アルベア、L.M. モンテス-カレット、 J.C. マルティネス-ロメロ、M. ロセンブルース、 L.E. セルビン-ガルヒドエニアス
我々と草食動物はエンドファイトを食べる
微生物バイオテクノロジー(2021), 10.1111/1751-7915.13688
Google Scholar
Mrnkaら、2020年
L. Mrnka、O. Koukol、R. Hrabal、F. Novák
腐植菌と根共生菌の相互作用によるノルウェートウヒの針葉樹リターの腐植物質とリンの変化
土壌生物学と生化学, 149 (2020), 10.1016/j.soilbio.2020.107919
Google Scholar
ニコレッティとベッキマンジ、2022年
R. ニコレッティ、A.ベッキマンジ
タラロマイセスと昆虫の関係
マイクロオーガニズム(2022), 10.3390/microorganisms10010045
グーグル スカラ
ニルソンら, 2019
R.H.ニルソン、K.H.ラーション、A.F.S.テイラー、J.ベングトソン-パルメ、T.S.イェペセン、D.シーゲル、P.ケネディ、K.ピカール、F.O.グロックナー、L.テダーソー、I.サー、U.コルヤルク、K.アバレンチョフ
真菌類の分子同定のためのUNITEデータベース：暗黒分類と並列分類の取り扱いについて
Nucleic Acids Research, 47 (2019), pp.D259-D264, 10.1093/nar/gky1022
ScopusGoogle Scholarで記録を見る
オクサネンら、2012
A.J. Oksanen, F.G. Blanchet, R. Kindt, P. Legen, P.R. Minchin, R.B.O. Hara, G.L. Simpson, P. Solymos, M.H.H. Stevens
コミュニティエコロジーパッケージ 263号 (2012)
オウンリーら, 2010
B.H. Ownley、K.D. Gwinn、F.E. Vega
植物病原菌に対する活性を有する内生菌性昆虫病原体：生態と進化
バイオコントロール, 55 (2010), pp.113-128, 10.1007/s10526-009-9241-x
Google Scholar
Pengら、2022年
Y. Peng, M. Holmstrup, I. Kappel, A. de Schrijver, S. Schelfhout, P. Hed, H. Zheng, L. Ruggiero, K. Yue, L. Vesterdal
朽木の品質、菌根の結合、土壌の性質が樹種が土壌動物群集に及ぼす影響を規定する, vol.407 (2022), 10.1016/j.geoderma.2021.115570
ピーターセンとラックストン, 1982
H. Petersen, M. Luxton
北欧の社会 オイコス 土壌動物相の個体数と分解過程における役割の比較分析 著者：ヘニング・ペーターセン、マルコム・ラクストン 出典：Oikos
土壌中の微小菌類と動物の定量的生態学 a, 39 (3) (1982)
39
Google Scholar
Põlme et al.
S. Põlme, K. Abarenkov, R. Henrik Nilsson, B.D. Lindahl, K.E. Clemmensen, H. Kauserud, N. Nguyen, R. Kjøller, S.T. Bates, P. Baldrian, T.G. Frøslev, K. Adojaan, A. Vizzini, A. Suija, D. Pfister, H.-O. Baral、H. Järv、H. Madrid、J. Nordén、J.-K. リュー、J. パウロフスカ、K. ポルドマー、K. ペルテル、K. ランネル、K. ハンセン、K.-H. Larsson, K.D. Hyde, M. Sandoval-Denis, M.E. Smith, M. Toome-Heller, N.N. Wijayawardene, N. Menolli, N.K. Reynolds, R. Drenkhan, S.S.N. Maharachchikumbura, T.B. Gibertoni, T. Læssøe, W. Davis, Y. Tokarev, A. Corrales, A.M. Soares, A. Agan, A.R. Machado, A. Argüelles-Moyao, A. Detheridge, A. de Meiras-Ottoni, A. Verbeken, A.K. Dutta, B.-, A. A. K. Dutta, B.-, B.-, B.-, A. A. A. A. M. Soares, A. Agan, A. R. Machado、A. K. Cui, C.K. Pradeep, C. Marín, D. Stanton, D. Gohar, D.N. Wanasinghe, E. Otsing, F. Aslani, G.W. Griffith, T.H. Lumbsch, H.-P. Grossart, H. Masigol, I. Timling, I. Hiiesalu, J. Oja, J.Y. Kupagme, J. Geml, J. Alvarez-Manjarrez, K. Ilves, K. Loit, K. Adamson, K. Nara, K. Küngas, K. Rojas-Jimenez, K. Bitenieks, L. Irinyi, L. G. Nagy, L. Soonvald, L.-W. Zhou, L. Wagner, M.C. Aime, M. Öpik, M.I. Mujica, M. Metsoja, M. Ryberg, M. Vasar, M. Murata, M.P. Nelsen, M. Cleary, M.C. Samarakoon, M. Doilom, M. Bahram, N. Hagh-Doust, O. Dulya, P. Johnston, P. Kohout, Q. Chen, Q. Tian, R. Nandi, M. Doulya, P. Kohout, Q. Chen, Q. Tian, P. Kohout, P. P. P. Tian, R. Nandi, R. Amiri, R.H. Perera, R. dos Santos Chikowski, R.L. Mendes-Alvarenga, R. Garibay-Orijel, R. Gielen, R. Phookamsak, R.S. Jayawardena, S. Rahimlou, S.C. Karunarathna, S. Tibpromma, S.P. Brown, S.-Brown, S. K. セップ、S.ムンドラ、Z.-H. Luo, T. Bose, T. Vahter, T. Netherway, T. Yang, T. May, T. Varga, W. Li, V.R.M. Coimbra, V.R.T. de Oliveira, V.X. de Lima, V.S. Mikryukov, Y. Lu, Y. Matsuda, Y. Miyamoto, U. Kõljalg, L. Tedersoo.
FungalTraits：真菌および真菌様ストラメノパイルのユーザーフレンドリーな形質データベース
真菌の多様性, 105 (2020), pp.1-16, 10.1007/s13225-020-00466-2
Google Scholar
プレスコット、ヴェスターダル、2021年
C.E.プレスコット、L.ヴェスターダール
森林生態と管理 森林土壌におけるリターから土壌有機物への連続体に沿った分解と変質
フォレスト・エコロジー・アンド・マネジメント, 498 (2021), 記事 119522, 10.1016/j.foreco.2021.119522
ArticleDownload PDFView Record in ScopusGoogle Scholar
リーフら、2012
A. リーフ、B.A.ナップ、J.ゼーバー
分解者Lumbricus rubellus（ヨコヅナクマムシ科）に対する高山植物のリターの嗜好性
PLoS One, 7 (2012), 10.1371/journal.pone.0045345
Google Scholar
スルイターら, 2010
J.B. Sluiter, R.O. Ruiz, C.J. Scarlata, A.D. Sluiter, D.W. Templeton.
リグノセルロース系原料の組成分析。1. 1.レビューと手法の説明
ジャーナル オブ アグリカルチュラル アンド フード ケミストリー, 58 (2010), pp.9043-9053, 10.1021/jf1008023
ScopusGoogle Scholarで記録を見る
SohleniusおよびBoström, 1999
B. Sohlenius、S. Boström
スウェーデンのツンドラ土壌における気候変動が土壌因子および後生動物（線虫、クマムシ、ワムシ）に与える影響-土壌移植実験
応用土壌生態学, 12 (1999), pp.113-128, 10.1016/S0929-1393(98)00168-1
記事ダウンロードPDF表示ScopusGoogle Scholarでの記録
シュタインワンダーとゼーバー、2020年
M. シュタインワンダー、J.ゼーバー
ビュッフェはオープン：高山土壌のマクロ分解者は、マイクロコズムのカフェテリア実験において様々な種類のリターを食べている
土壌生物学と生化学, 144 (2020), 10.1016/j.soilbio.2020.107786
Google Scholar
Šustrら, 2020
V. Šustr、S. Semanová、M.M. Rost-Roszkowska、K. Tajovský、A. Sosinka、F. Kaszuba
スピロストレプト系およびスピロボリード系ヤスデ類の消化管における酵素活性（Diplopoda: spirostreptida and Spirobolida）
比較生化学・生理学パートB：生化学・分子生物学, 241 (2020), 10.1016/j.cbpb.2019.110388
Google Scholar
タジョフスキー, 1992
K. タホフスキー
ヤスデGlomeris hexastichaの摂食生態
Ber. Nat.-Med. Verein Innsbruck, 10 (1992), pp.305-311.
ScopusGoogle Scholarで記録を見る
テダーズーら、2014
L. Tedersoo, M. Bahram, S. Polme, U. Koljalg, N.S. Yorou, R. Wijesundera, L. Villarreal Ruiz, A.M. Vasco-Palacios, P.Q. Thu, A. Suija, M.E. Smith, C. Sharp, E. Saluveer, A. Saitta, M. Rosas, T. Riit, D. Ratkowsky, K. Pritsch, K. Poldmaa, M. Piepenbring, C. Phosri, M. Peterson, K. Parts, K. Paertel, E. Otsing, E. Nouhra, A.L. Njouonkou, R.H. Nilsson, L.N. Morgado, J. Mayor, T.W. May, L. Majuakim, D. J. Lodge, S.S. Lee, K.-L.S. K. H. Larsson, P. Kohout, K. Hosaka, I. Hiiesalu, T.W. Henkel, H. Harend, L. Guo, A. Greslebin, G. Grelet, J. Geml, G. Gates, W. Dunstan, C. Dunk, R. Drenkhan, J. Dearnaley, A. De Kesel, T. Dang, X. Chen, F. Buegger, F.Q. Brearley, G. Bonito, S. Anslan, S. Abell, K. Abarenkov.
土壌真菌のグローバルな多様性と地理的特性
サイエンス, 346 (2014), p.1078+, 10.1126/science.1256688
Google Scholar
トーマスら, 2011
F. トーマス、J.H.ヘーマン、E.レビュッフェ、M.チュゼック、G.ミシェル
環境と腸内細菌：食物との関連性
Frontiers in Microbiology, 2 (2011), 10.3389/fmicb.2011.00093
Google Scholar
Trivediら、2020
P. Trivedi, J.E. Leach, S.G. Tringe, T. Sa, B.K. Singh
植物-マイクロバイオーム相互作用：群集形成から植物の健康まで
ネイチャー・レビューズ・マイクロバイオロジー（2020）, 10.1038/s41579-020-0412-1
Google Scholar
ヴァシュトヴァーら、2019年
M. Vašutová, P. Mleczko, A. López-García, I. Maček, G. Boros, J. Ševčík, S. Fujii, D. Hackenberger, I.H. Tuf, E. Hornung, B. Páll-Gergely, R. Kjøller
タクシードライバー：菌根菌の輸送における動物の役割
マイコリザ（2019）, 10.1007/s00572-019-00906-1
グーグル・スカラー
ヴィエトロフスキーら, 2018
T. ヴィエトロフスキー、P.バルドリアン、D.モライス
Seed 2：アンプリコンハイスループットシーケンスデータ解析のためのユーザーフレンドリーなプラットフォーム
バイオインフォマティクス (2018), 10.1093/bioinformatics/xxxxx
0-0
グーグルスカラー
Větrovský et al., 2020
T. Větrovský, P. Soukup, P. Stiblik, K. Votýpková, A. Chakraborty, I.O. Larrañaga, D. Sillam-Dussès, N. Lo, T. Bourguignon, P. Baldrian, J. Šobotník, M. Kolařík
シロアリは周囲環境とは異なる特殊な真菌群を宿主とする
真菌生態学, 48 (2020), 10.1016/j.funeco.2020.100991
Google Scholar
ウォールら, 2008
D.H. Wall, M.A. Bradford, M.G. st John, J.A. Trofymow, V. Behan-Pelletier, D.E. Bignell, J.M. Dangerfield, W.J. Parton, J. Rusek, W. Voigt, V. Wolters, H.Z. Gardel, F.O. Ayuke, R. Bashford, O.I. Beljakova, P.J. Bohlen, A. Brauman, S. M. Kovarova, J.M. Kranabetter, L. Kutny, K.C. Lin, M. Maryati, D. Masse, A. Pokarzhevskii, H. Rahman, M. G. Sabará, J.A. Salamon, M. J. Swift, A. Varela, H. L. Vasconcelos, D. White, X. Zou
地球規模での分解実験により、土壌動物が分解に与える影響は気候に依存することが示された
地球変動生物学, 14 (2008), pp.2661-2677, 10.1111/j.1365-2486.2008.01672.x
Google Scholar
ウォードルら, 2004
D.A. Wardle, R.D. Bardgett, J.N. Klironomos, H. Setälä, W.H. van der Putten, D.H. Wall.
地上生物相と地下生物相の生態学的連関
サイエンス, 304 (2004), pp.1629-1633, 10.1126/science.1094875
Google Scholar
ウィッカム, 2016
H.D.ウィッカム
Ggplot2: データ解析のためのエレガントなグラフィックス
(第2版), シュプリンガー, ニューヨーク (2016)
グーグルスカラー
Xiong et al., 2018
W. Xiong, A. Jousset, S. Guo, I. Karlsson, Q. Zhao, H. Wu, G.A. Kowalchuk, Q. Shen, R. Li, S. Geisen（以下、Xiong）。
土壌原生生物群集は土壌マイクロバイオームの動的ハブを形成する
ISMEジャーナル, 12 (2018), pp.634-638, 10.1038/ismej.2017.171
ScopusGoogle Scholarで記録を見る
ユルマズら、2014
P. Yilmaz, L.W. Parfrey, P. Yarza, J. Gerken, E. Pruesse, C. Quast, T. Schweer, J. Peplies, W. Ludwig, F.O. Glöckner
SILVAと "全種類生きた木プロジェクト(LTP) "分類のフレームワーク
Nucleic Acids Research, 42 (2014), pp.643-648, 10.1093/nar/gkt1209
Google Scholar
Zhangら、2021年
Q. Zhang, Z. Zhang, T. Lu, Y. Yu, J. Penuelas, Y.G. Zhu, H. Qian
土壌動物の腸内細菌の中核的分類群であるガンマプロテオバクテリアは、環境中の土壌汚染物質濃度に対する潜在的なレスポンダーである
Microbiome, 9 (2021), 10.1186/s40168-021-01150-6
Google Scholar
Zhengら、2022a
F. Zheng, X.L. An, G.W. Zhou, D. Zhu, R. Neilson, B. Chen, X.R. Yang（鄭、安、周、朱、ニールソン、陳、楊
ダニの腸内細菌叢とレジストームはオキシテトラサイクリン曝露に対して種特異的かつ用量依存的な効果を示した
総合環境科学, 807 (2022), 10.1016/j.scitotenv.2021.150802
Google Scholar
Zheng et al., 2022b
H. Zheng, P. Heděnec, J. Rousk, I.K. Schmidt, Y. Peng, L. Vesterdal
ヨーロッパで一般的な樹種が土壌微生物資源の制限、微生物群集、土壌炭素に与える影響
土壌生物学と生化学, 172 (2022), 記事 108754, 10.1016/j.soilbio.2022.108754
記事ダウンロードPDF表示ScopusGoogle Scholarでの記録
引用元: (0)
この記事が気に入ったらサポートをしてみませんか？