被子植物の進化史の大部分は昆虫による受粉である。

被子植物の進化史の大部分は昆虫による受粉である。

https://nph.onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/nph.18993

ルビー・E・スティーブンス、レイチェル・V・ギャラガー、リリー・ダン、ウィル・コーンウェル、エルベ・ソーケ
初出：2023年6月5日
https://doi.org/10.1111/nph.18993
について
セクション

概要
現代の被子植物の多くは昆虫受粉であるが、風、水、脊椎動物による受粉は多くの系統で行われている。昆虫受粉が被子植物の祖先である可能性を示唆する証拠があるが、全系統を通じた評価はまだなされていない。ここでは、被子植物の祖先の受粉様式を復元し、受粉シフトのタイミングと環境との関連性を定量化する。
また、受粉様式の進化をモデル化するために、堅牢で年代を特定できる系統樹と、すべての被子植物科にわたる種レベルのサンプリングを用いている。1160種の受粉システムまたは受粉症候群に関するデータを主要文献から収集した。
被子植物は先祖代々昆虫受粉であり、被子植物の進化史の約86%は昆虫によって受粉されてきた。風媒受粉は少なくとも42回進化し、動物受粉への逆戻りはほとんどなかった。昆虫受粉と脊椎動物受粉の間の移行はより頻繁で、脊椎動物受粉は昆虫受粉の祖先から少なくとも39回進化し、少なくとも26回の逆転があった。風媒受粉の確率は、生息地の開放性（葉面積指数で測定）と赤道からの距離によって増加する。
この復元は、被子植物における受粉の大進化の概要を明らかにし、昆虫受粉媒介者と被子植物の間の長い相互作用の歴史が、今日でも生物多様性に不可欠であることを強調するものである。
はじめに
受粉は基本的な生態学的プロセスであり、進化史を通じて多くの種子植物科の多様化に影響を与えてきた（Ollerton et al., 2019; Asar et al., 2022）。裸子植物も被子植物も有性生殖を行うために受粉に依存しており、花粉の移動は昆虫、脊椎動物、風または水を媒介として行われる（Faegri & van der Pijl, 1979）。異なる花粉媒介者や受粉様式間のシフトは、しばしば近縁植物の種分化に関与しており、被子植物では受粉シフトが今日の膨大な花形の進化を促した (Grant & Grant, 1965; van der Niet & Johnson, 2012; van der Niet et al., 2014).
最初の被子植物がどのように受粉したのか、そして受粉様式が時代とともにどのように進化してきたのか、正確には被子植物の大進化における重要な疑問として残っている（Sauquet & Magallón, 2018）。被子植物の大部分は動物、特に昆虫（ハチ、ハエ、スズメバチ、ガ、チョウ、カブトムシ、アザミウマなど）によって受粉されるが、脊椎動物（鳥、コウモリ、トカゲ、小型哺乳類など；Faegri & van der Pijl, 1979; Ollerton et al., 2011）でも受粉する。実際、自家受粉する花もあるが、被子植物の3分の1までは、動物による受粉がなければまったく種子をつけない（Rodger et al.、2021）。しかし、風や水による生物受粉も多くの多様な植物系統で行われており、風による受粉は被子植物全体で少なくとも65回進化したと推定されている（Linder、1998；Ackerman、2000）。動物と風による複合受粉（アンボフィリー）も多くの無関係な系統で見られ、受粉研究においてほとんど検証されていないため、現在報告されているよりも一般的かもしれない（Culleyら、2002；Abrahamczykら、2022a）。
被子植物の最も新しい共通祖先は昆虫受粉であると広く信じられている（Hu et al., 2008; Labandeira & Currano, 2013; Asar et al., 2022）。これは、現存する早期分岐の被子植物において昆虫受粉が優勢であり、その多くが小型のハエや甲虫によって受粉されること（Luo et al., 2018）、および化石種子植物において（Hu et al., 2008; Friis et al., 2011）、裏付けられています。しかし、被子植物と昆虫受粉媒介者の起源と多様化は、これまで考えられていたほど密接に関連していない可能性があり（Asar et al., 2022）、現存の早期分岐被子植物には、風媒介（例：Trisuria submersa, Taylor et al., 2010）および両棲類（例：Amborella trichopoda, Thien et al., 2003）分類もある。一方、脊椎動物の受粉は被子植物では珍しく、白亜紀-古第三紀境界（6600万年前（Ma）、Friis et al.） 水による受粉は、白亜紀初期の化石被子植物ArchaefructusとMontsechiaの症候群によって化石記録の早い段階で示唆されている（Friisら、2011；Gomezら、2015）が、今日の被子植物全体で水による受粉はまれである。昆虫による受粉が被子植物の祖先であることを示す証拠は多いが、被子植物の全系統における祖先の受粉については、まだ解明されていない。例えば、風媒花受粉への移行がいつ起こったのか、昆虫と脊椎動物の受粉媒体の移行と同じくらい一般的だったのかはまだわかっていない。また、風媒受粉から動物媒介受粉に逆戻りする頻度や、主要な被子植物群の祖先がどのように受粉していたかも、まだ解明されていない。
特に、脊椎動物の受粉への移行と受粉からの移行については、被子植物全体のスケールで評価することはまだできていない。脊椎動物の受粉は、ハチドリ1種に極端に特化したものから、鳥、コウモリ、昆虫による受粉を組み合わせた一般化したシステムまで様々です（Fleming & Muchhala, 2008; Abrahamczyk et al., 2014; Ratto et al., 2018）．主に脊椎動物による受粉を行うクレードにおけるこれまでの研究は、被子植物の進化の過程で脊椎動物による受粉への移行が頻繁に行われていた可能性を示唆している（Fleming & Muchhala, 2008; Specht et al.、2012）。かつては珍しいとされていた脊椎動物による受粉から昆虫による受粉への逆転は、他のクレードではなく一部のクレードで見つかっており、被子植物全体としてどのようなパターンが当てはまるかはまだわかっていない（Specht et al., 2012; Barrett, 2013; Kessler et al.）
また、被子植物の進化において、風媒介と動物媒介の間のシフトに伴う環境条件も不明なままである。風媒介は赤道に向かって減少するというマクロ生態学的な証拠（Ollerton et al., 2011; Rech et al., 2016）にもかかわらず、進化学的研究では風媒介と地理的分布の間に関係はない（Friedman & Barrett, 2008）。しかし、風媒花受粉は、花粉が空中に舞いやすい開放的な生息地でより頻繁に進化してきたようで、今日では、温暖で湿潤な、種の多い環境ではあまり見られません（Friedman & Barrett, 2008; Rech et al., 2016）。これまでの進化研究では、種の生息地を開放的か閉鎖的か、温帯か熱帯かといった分類的な評価に頼ってきたが（Friedman & Barrett, 2008）、これは連続的な環境変動を過度に単純化している可能性がある。例えば、生息地の開放性は葉面積指数（LAI）で測定するのがよく、アマゾン熱帯雨林のような密林地帯の高いLAIからサハラ砂漠のような乾燥した開放地帯の低いLAIまで変化する種の生息地の開放性の客観的連続尺度として使用できる（Liuら、2012；Fangら、2019）。これまでに見出された生態学的・進化的な関係が混在していることから、被子植物の進化の過程で、風媒受粉へのシフトが一貫して生息地勾配に沿ったシフトや主要バイマス間のシフトと関連しているかどうかは、さらなる調査が必要であると考えられる。
ここでは、被子植物のすべての科と主要な亜科にまたがる1201の種レベルのチップを持つ、堅牢で日付の古い系統樹（Ramírez-Barahonaら、2020）において、受粉モードの進化における大きな変化を定量化する。この系統樹を用いて、被子植物の約37万種を系統的に代表する種（Lughadha et al.、2016）をサンプリングするが、受粉様式に関してはランダムである。この系統樹主導のサンプリングにより、受粉に関する文献の偏り（地理的偏りなど；Ollerton et al.） 私たちの目的は3つあります： 被子植物の祖先の受粉様式と被子植物系統の主要なクレードを再構築すること、被子植物の進化における昆虫、脊椎動物、風媒、水媒の主要な遷移の速度とタイミングを推定すること、動物受粉と風媒のマクロ生態学パターンを系統樹の枠組で定量化し、特に風媒と被子植物進化史において出現した関係（LAIで測定した）あるいは緯度の開放性が残っているかどうかを明らかにすること。
材料と方法
受粉様式のサンプリングとスコアリング
Ramírez-Barahonaら（2020）の被子植物系統樹に含まれる434科1201種について、風媒、水媒、昆虫、脊椎動物の受粉システムまたは症候群をスコア化した。この系統樹は、系統関係の解像度を高めつつ、被子植物全体の系統的多様性をすべて含むように設計されている。1201種は被子植物科の中で代表的に分布しており、種の多い科では1科あたり1～2種、さもなければ亜科（または部族）あたり1～2種である（Ramírez-Barahona et al.、2020年）。
可能な限り、受粉は種レベルでスコア化し（n = 1025）、特にKubitzkiシリーズ（Kubitzki et al.、1993-2018）から、その属と科の受粉について知られているものとクロスチェックした。特定の種について情報が得られなかった場合は、属（n = 131）または科（n = 4）レベルで採点した。1201分類群のうち1160分類群の受粉データを入手し、入手可能な最良の証拠を用いて、各分類群の受粉システム（n = 432）または症候群（n = 728）を採点した（援用情報Fig. S1）。可能であれば、その分類群の自生地における受粉生態の明確な研究を優先し（n = 239）、特に風媒花の発生を明確に検証したもの（そのうち 45 件）を採用しました。これらのデータがない場合は、花の訪問の記録と種のフローラルシンドロームの解釈を組み合わせて使用した（n = 193）。
現地での観察記録がない場合は、Faegri & van der Pijl (1979)に従って種のフローラルシンドロームを解釈した (n = 728)。受粉症候群は細かい分類学的レベルでは不正確なこともあるが (Ollerton et al., 2009; van der Niet, 2021)、ここで用いた幅広い受粉グループ (Rosas-Guerrero et al., 2014; Dellinger, 2020) 、特に風媒花は一連の特徴がよく定義されている (Friedman & Barrett, 2008) ので有効な予測因子である。フローラルシンドロームは、BiolFlor (Kühn et al., 2004)、TRY (Kattge et al., 2020)、AusTraits (Falster et al., 2021) などの形質データベースからの受粉症候群データに基づいて、eFloras (2022) や iNaturalist (2022) など様々なソースからの種の説明、図版、画像から解釈しました。完全な参考文献は、Notes S1 に掲載されている。
フローラルシンドロームは、利用可能なすべての証拠を考慮して採点した。風媒花と動物受粉花を分けるために、Friedman & Barrett (2009)の表1の形質とHu et al. (2008)に記載されている花粉、特にペリアンスのサイズと色、雌花のサイズと形、花粉、花報酬を評価した（表1）。昆虫と脊椎動物の受粉シンドロームを分けるために、花の大きさや花の部分の堅牢さ、蜜の量、異なる受粉媒介者にとっての花の報酬の利用しやすさ（例えば、ブンブン受粉の花ではハチが振動したときだけ花粉を放出する多孔性の葯の存在（Pritchard & Vallejo-Marín, 2020）、表1）、を検討した。水による受粉は、植物が水生習性を持ち、水辺や水中で開花するまれなケースを考慮した（Ackerman、2000）。
表1. 他のすべての利用可能な証拠に加えて、種の受粉シンドロームを割り当てるために使用される主要な花の形質のいくつか。
特徴風媒花昆虫脊椎動物香りがないしばしば存在する存在する（哺乳類）または存在しない（鳥類）蜜がないしばしば存在する存在する、豊富花粉乾燥、滑らか、小さい、豊富、容易に空中を飛ぶ粘着性、かたまり、大きい、 花粉は乾燥し、滑らかで、小さく、豊富で、空気中に浮遊しやすい。葯は粘着性があり、塊状で、大きい。
複数の受粉様式を示す証拠がある場合、または動物によって受粉されるが、それが脊椎動物による受粉なのか昆虫による受粉なのかが不明な場合、花は多形と評価した（n = 76）。外部媒介による受粉が行われたという証拠がない場合（クローン種や自家不和合性種）、または情報が得られない場合は、これらの種を欠損データとして残した（n = 41）。最終的なデータセットには、Ramírez-Barahonaら（2020）の被子植物樹に含まれる433科1201種のうち1160種（Hoplestigmataceaeを除く）の受粉情報が含まれている。完全な参照データは doi: 10.5281/zenodo.7765174 で入手可能です。
祖先状態の再構築と確率的キャラクターマッピング
データ処理と分析は、Phytools v.1.0.3 (Revell, 2012)、ape v.5.6.2 (Paradis & Schliep, 2019)、tidyverse collection (Wickham et al., 2019) および corhmm v.2.8 (Boyko & Beaulieu, 2021) などを使用したR v.4.1.3 (R Core Team, 2022) で完結しました。
解析には、Ramírez-Barahonaら（2020）の年代別系統樹、具体的には、被子植物の冠年齢に関する1つの事前制約と238の化石ベースの最小年齢制約（「RC-complete解析」）を用いた「リラックス・キャリブレーション戦略」によりBeastで再構成した最大クレード信憑性のタイムツリーを用いた。祖先の受粉様式を再構築し、受粉様式間の移行率を推定するために、corhmmで最尤法による2つのマルコフモデルを比較した： すべての遷移率が等しいEqual Rates (ER) と、すべての遷移率が異なるAll Rates Different (ARD)である。受粉様式は、風、水、昆虫、脊椎動物の4つの状態に分けられた。祖先状態再構築は、まずこれら4つの状態を区別するモデル（4状態モデル）で実行し、次にこれらの状態をより少ないカテゴリーに組み合わせた様々な単純なモデル（例えば、生物的（風や水）対動物（昆虫や脊椎動物）受粉、表S1）で、モデル内のパラメータ数を減らし先祖多型の可能性を許容した。 corhmm分析は、デフォルトYangルート事前分布を使用して10ランダム再始動を実行し、限界ノード状態再構築（Yang、2006）した。
異なる受粉様式間の遷移のタイミングと数を推定するために、corhmmのmakeSimmap関数による確率的文字マッピングを使用した（検討した各状態の組み合わせについて木全体で1000シミュレーション）。確率的キャラクターマッピングでは、すべての受粉状態（風-水-昆虫-脊椎動物）、および風対動物、脊椎動物対昆虫の受粉を評価した。風-動物および脊椎動物-昆虫の分析では、データが欠落している分類子は系統樹から除外した。また、年代測定の不確実性がこれらの結果に与える影響を評価するため、Ramírez-Barahonaら（2020）の事後データからサンプリングした1000本の木に対して確率的キャラクターマッピングを行い、各木で100回のシミュレーションを行った。さらに、被子植物の年齢が結果にどのような影響を与えるかを評価するため、Ramírez-Barahonaら（2020）の被子植物系統樹のうち、冠被子植物は最大年齢154.23 Maに制約された若い系統樹（「CC-complete解析」）で脊椎動物-昆虫確率的キャラクターマッピングを再実施しました。
風媒花受粉の環境相関
空間・環境変数と風媒介の関係を調べるため、データセットに含まれる1201の分類群について、世界生物多様性情報ファシリティ（GBIF）から出現データ（緯度経度座標）を入手した（GBIF.org、2022年よりフィルタリング）。1980年以降に収集された関連する標本があるレコードのみを保持し、CoordinateCleaner v.2.0-20 (Zizka et al., 2019) というパッケージを使用して、地理的外れ値、非ランドレコード、国座標の不一致、既知のハーバリア、ボタニックガーデン、国の首都の近くのポイント、重複レコード、同一の経度および緯度を持つポイントを削除して、発生をクリーニングした。クリーニングにはUNSWのKatanaコンピューティングクラスターの計算資源を使用した（doi: 10.26190/669x-a286）．
出現データを用いて、各生物種の生息域の絶対平均緯度（赤道からの距離）と、出現生物種の平均葉面積指数（LAI）に基づく生息域の開放性の指標を算出した。LAIは、単位水平地表面積あたりの総緑葉面積の2分の1と定義され、季節や気候条件によって変化する植物の成長反応を追跡するために、頻繁な間隔で測定される（Fang et al.） 1981年7月～2020年12月のGLOBMAPラスターデータ（Liu et al., 2012）からLAIの1平均を取り、各GBIFの発生地の平均LAIを抽出し、これを種ごとに平均して種の平均生息地の開放度の指標を提供した。
風媒介が高緯度または開放的な生息地とより頻繁に関連するかどうかを検証するために、Ives and Garland法（Ives & Garland Jr, 2010）に従ってphylolm v.2.6.2（Tung Ho & Ané, 2014）でフィットする系統樹ロジスティック回帰を使用しました。パラメータ推定値の不確実性は、100個のパラメトリックブートストラップサンプルによって推定した。欠損または多型のデータを持つ180の分類群はこの分析から除外され、最終的なサンプルサイズn = 1021となった。
被子植物における風媒花の進化が主要なバイオーム間のシフトと相関しているかどうかを調べるために、Ramírez-Barahonaら（2020）のスーパーバイオーム占有率データを用いてPagel（1994）の相関進化のモデルを実行した（詳細は注S2参照）。
結果
被子植物は祖先が昆虫受粉であると再構築され、すべてのモデルが被子植物の木の根元にある祖先の状態として昆虫または動物の受粉が最も可能性が高いと支持した（図1；表S1）。ここでは、風、水、昆虫、脊椎動物の4状態モデルによる結果を示すが、ARDモデルの支持率は最も高かった（Table S1）。
図1
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すべての主要な被子植物クレード（モクレン科、単子葉植物、裸子植物、アステロイド、バラ科）および被子植物64目中57目が、祖先は昆虫受粉であると復元された（比例周辺尤度＞0.85；図1）。注目すべき例外は、Ceratophyllales（水受粉）、Zingiberales（脊椎動物受粉）、Fagales（風受粉）、Picramniales（風受粉：図1）。被子植物では、主に水受粉を行うものが2つある： CeratophyllalesとAlismatalesの海草類（Ruppiaceae, Cymodoceaceae, Posidoniaceae, Zosteraceae and Potamogetonaceae; Figs 1, S2）。風媒花受粉を行う主な植物群には、Alismatales、Poales、Rosales、Fagales、Caryophyllalesの一部が含まれるが、風媒花受粉は被子植物の木の他の多くの地点で行われている（図1, S2）。脊椎動物の受粉は被子植物樹に分散しており、脊椎動物の受粉を受ける大きなクレードは、ジンギベラル、ブロメリア、エリカ族の基部にある（図1, S2)。すべての被子植物科と目について推定された祖先の状態は、図S2でより詳しく見ることができる。
4状態ARDモデルの遷移率（Myrあたりの遷移数）は全体的に低く、脊椎動物から昆虫への受粉の逆転が最も高い遷移率（0.01）であった（図2）。昆虫受粉から脊椎動物受粉への移行率は一桁低く（0.0007）、脊椎動物受粉と風や水による受粉との移行率はほぼゼロ（< 0.00001）である。昆虫受粉から風媒受粉への移行率（0.0007）は、逆転（0.001）よりも一桁低い。水受粉への移行率は、風受粉（0.0002）からが最も高かった。
図2
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被子植物434科のうち、327科（75%）が動物受粉、37科（9%）が風受粉、5科（1%）が水受粉、64科（15%）が風、水、動物による受粉の混合種である。被子植物科のうち、動物受粉を行うのは384科(89%は昆虫)、風媒受粉を行うのは100科(23%)であり、アンボフィリーを含む。
確率的キャラクターマッピング
ストキャラクタマッピングでは、動物受粉から風媒花受粉への移行がその逆よりも多く、95%最高事後密度（HPD）区間では、風媒花受粉への移行が42-50、動物受粉への逆戻りが4-12でした（図3a）。一方、脊椎動物の受粉と昆虫の受粉は、95%HPDで昆虫から脊椎動物の受粉への移行が39-56、脊椎動物から昆虫の受粉への復帰が26-57と、移行と復帰が頻繁だった（図3b)。水受粉への移行は1-3回しか起こらず、逆転はなかった（図S3）。すべての確率的キャラクターマップにおいて、各状態で費やされた枝の長さの合計を平均すると、王冠ノード以降の被子植物の進化時間の平均86%が昆虫受粉に、10%が風媒受粉に、4%が脊椎動物受粉に、1%が水受粉に費やされたことになる。
図3
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上記の解析に使用した単一の被子植物樹に関する年代測定の不確実性は、これらの数値にほとんど影響を与えず、Ramírez-Barahonaら（2020）の後代から1000本の樹にまたがる確率的マッピングでは、ほぼ一致した結果が得られた（表S2、S3）。
ストキャスティック・マッピングから抽出された移行時期は、現存する被子植物の進化の初期に風媒花への移行が始まったことを示唆している（図4a、ここでは197 Ma程度として再構成。ただし被子植物の年代は依然として研究分野である；Sauquet et al.） 風媒受粉への移行は129-131 Ma (95% CI)で始まり、それ以降、80 Maでわずかに減少し、その後、現代に向かって加速している（図4a）。動物受粉への逆戻りは、風媒受粉への移行に比べると少なく、また遅い。昆虫受粉と脊椎動物受粉の間の移行は、互いに密接に追跡し合っている（図4b）。脊椎動物受粉への最初の移行は126-127 Ma（より若い被子植物系統樹では120-121 Ma、図S4参照）、脊椎動物受粉から昆虫受粉への最初の逆転は103-106 Ma（図4b）である。昆虫受粉と脊椎動物受粉の間の移行は、現代に向かって急激に増加している（図4b, S4）。
図4
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環境と地理的な関係
風媒花と動物媒介の両種は、さまざまな緯度で、平均して幅広い樹冠開度（平均LAI；図5）を特徴とする生息地で発見されている。平均LAIが8以上の種は、系統的ロジスティック回帰分析において、動物受粉の可能性が1.2倍高かった（係数0.16、信頼区間0.16-0.27、P = 0.02, n = 1022種；図5a）。風媒花の確率は赤道からの距離（絶対緯度）に応じて増加し、平均緯度が1度上がるごとに風媒花の確率が2%増加した（係数=-0.02、信頼区間-0.021～-0.024、P = 0.03、n = 1022種；図5b)。
図5
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一方、Pagelのモデルでは、スーパーバイオームの占有率と風力受粉と動物受粉の間の相関進化を示す証拠は限られていた（注S2参照）。
考察
現存する被子植物のほとんどは昆虫によって受粉されており、今回の再構成では、被子植物の最も新しい共通祖先も昆虫によって受粉されていたことが示唆された。これは、化石記録から被子植物の祖先的な昆虫受粉を推測した過去の事例（Hu et al., 2008; Friis et al., 2011; Labandeira & Currano, 2013; Asar et al., 2022）および早期に分岐した被子植物の系統における受粉に関するレビュー（Hu et al., 2008; Thien et al., 2009; Gottsberger, 2016; Luo et al., 2018）に一致する。被子植物の祖先的な昆虫受粉は、Sauquetら（2017）が復元した祖先的な花のフラワー症候群によってさらに支持される：両性花と放射状対称の花は、2つ以上の渦状のペリアンスと雄しべを持ち、ジェネラリスト昆虫受粉症候群と一致している。しかし、これを確実に推論するには、花の大きさ、花粉の付着性、蜜腺や蜜滴の有無など、祖先の形質をより詳しく調べる必要がある。
被子植物だけでなく、すべての種子植物の祖先が昆虫受粉であった可能性を示す証拠が蓄積されつつある（Ollerton, 2017; Asar et al, 2022; Peña-Kairath et al,2023）。現代の裸子植物の多くは風媒花で、特に針葉樹とイチョウは風媒花だが、絶滅した裸子植物の系統も現存する裸子植物の系統も、昆虫受粉の多様な例を多く含む（Labandeira & Currano, 2013, Asar et al, 2022, Peña-Kairath et al, 2023でレビュー）。昆虫受粉が被子植物の冠状節で行われることを強く支持する我々の見解は、昆虫受粉が被子植物の茎のどの辺りで進化したのかという疑問を再び投げかけるものである。しかし、被子植物の茎の進化は長いので、化石的な証拠は限られており、明確な答えを得ることは難しいかもしれない。
昆虫による受粉は、被子植物の歴史の中で明らかに成功した繁殖戦略であり、進化の時間の86%が昆虫による受粉に費やされたと言われている（図1）。このように受粉昆虫と花の相互作用が長い間続いたことで、多様だが効果的な受粉相互作用が進化し (Friis et al., 2011)、ダーウィン (1876) 以来の進化生物学者によって被子植物にとっての昆虫受粉の利点が指摘されている。これには、乾燥した砂漠から南極の島々まで、幅広い生息地で受粉昆虫が豊富に存在することが含まれるが、昆虫は熱帯に向かってますます多くなっている（Ollerton、2017）。もう一つの利点は、昆虫受粉媒介者、特に体の小さな昆虫を引き寄せるために必要な花の報酬への投資が比較的小さいことです（McCallum et al.、2013）。例えば、ハチの幼虫は花粉に含まれるタンパク質に依存し、ハチや蝶の成虫は花蜜に依存しています。このように花の報酬に依存することで、昆虫は繰り返し花を訪れ、さらには花の種類に特化するようになり、相性の良い花同士の花粉の授受が向上する（Brosi, 2016）。昆虫による受粉にはもちろん欠点もあります。特に昆虫は草食動物であることが多く、花の報酬だけでなく、多くの植物の部分を食べるからです。しかし、いくつかのシステムでは、花粉媒介が受粉の前兆である可能性が示唆されており（Xiao et al., 2021）、大多数の顕花植物では、昆虫受粉者を引き寄せる利点が草食のリスクを上回るのは明らかである。
受粉の変遷
我々は、昆虫受粉と脊椎動物受粉の間の進化的な移行は、被子植物の歴史を通じて頻繁に行われており、少なくとも39-56回の昆虫受粉から脊椎動物受粉への移行があったことを示した（図3b）。これは、ZingiberalesやBromeliaceaeなどのクレードで、鳥やコウモリなどの脊椎動物による受粉への移行が数多く見られるという研究結果とも一致する（Specht et al.、2012；Kessler et al.、2020）が、我々の知る限り、被子植物全体の評価は初めてである。昆虫による受粉の利点の多くは、脊椎動物による受粉にも適用される。脊椎動物の受粉は効果的な相互主義である可能性があり、脊椎動物が花の報酬に依存することで、繰り返し花を訪れ、その結果、効率的で的を得た相互受粉が促進されます（Ratto et al.、2018）。脊椎動物が受粉する花は、植物が生産するのに高価であることが多く、大きくて丈夫な花の部分と、花報酬として大量の花粉と蜜が必要です（Fleming et al., 2009; McCallum et al., 2013）。その代わり、脊椎動物の受粉媒介者は昆虫の受粉媒介者よりも花粉を遠くまで運べることが多いため、一部の脊椎動物の受粉植物では遺伝子フローが増加し、近親交配抑制の可能性が低くなる（Fleming et al., 2009; Wessinger, 2021; Dellinger et al., 2022）。実際、初期の証拠によると、脊椎動物（ハチドリ）による受粉は、自家不和合性植物において有利であることが示唆されている（Abrahamczyk et al.、2022b）。このパターンが一般的かどうか、つまり、脊椎動物受粉の種にとって、より良い交雑の利点が、より大きな花への投資のコストを上回るかどうかは、まだ分からない。
私たちの復元によると、脊椎動物受粉から昆虫受粉への逆転は、元の移行とほぼ同じ頻度であったことが示唆される（図3b）。これは、脊椎動物受粉種で強い特殊化と可逆性の欠如を示すいくつかの研究（Barrett, 2013）と対立しているが、特殊なハチドリ受粉でも可逆性を示す他の研究（Tripp & Manos, 2008）に同意するものである。他の研究では、脊椎動物の受粉システムは、特に熱帯以外ではより一般化できることが示唆されている（Ratto et al.、2018）。実際、我々のデータには、昆虫と脊椎動物の両方によって受粉される種の例が数多く含まれていた：例えば、Lapageria rosea (Philesiaceae, Liliales) はハチドリと大型マルハナバチの両方によって受粉される (Valdivia et al., 2006). 脊椎動物の受粉システムには高度に特殊化したものもあるが、より一般的なものもあり、昆虫と脊椎動物の受粉シンドロームを分ける形質は比較的不安定である可能性がある。脊椎動物の受粉も昆虫の受粉も、植物が花の報酬、特に花蜜を提供し、粘着性のある花粉を持ち、派手な花弁などで動物の受粉者を惹きつける必要がある（Faegri & van der Pijl, 1979）。花の大きさや色、蜜の量など、昆虫と脊椎動物の受粉を分ける花の形質は、環境的に可塑的で系統的に変化しやすく（McEwen & Vamosi, 2010; Parachnowitsch et al., 2019など）、植物にとってこれらのキャラクターは比較的容易に変化できる可能性が示唆された。我々の結果は、脊椎動物の受粉は確かに可逆的であるというこれまでの知見を裏付けるものであり、おそらく、特殊化が受ける研究の注目度が高まっているにもかかわらず、多くの受粉システムに共通する一般化を反映していると考えられる（Waserら、1996；Brosi、2016；Dellinger、2020）。
脊椎動物や昆虫の受粉とは対照的に、風力受粉から動物受粉への逆転はまれである（図3a）。風媒花受粉への移行には、花弁や蜜腺の縮小・除去、両性具有や雌雄異株への移行、花粉：子房比の増加、スタイル形態の変化など、花形状の大きな変化が必要です（Friedman & Barrett, 2009）。風媒花受粉は、このような一連の共起形質を進化させた分類群にとって明らかに有効であり、適応的なピークを示すと考えられる。同時に、風媒花受粉の形質が密接に相関しているため、動物による交配を成功させるために、その形質を逆転させることは困難である可能性がある。このような場合、アンボフィリーが移行期の役割を果たすかもしれないが、アンボフィリーは風媒介の祖先よりも昆虫から進化することが多い（Abrahamczykら、2022a）。風媒介から動物媒介への逆転が起こる場合、一般的には昆虫媒介への移行が行われる（Barrett, 2013）。例えば、風媒花受粉が主なCyperus属のうち、C. sphaerocephalus (Cyperaceae, Poales) は、カラフルな苞葉、花粉に粘着性のあるポレンキット、ハエ、甲虫、ハチを引き付ける花の香りを持っており、風ではなく昆虫を除外するとほとんど種子ができない (Wragg & Johnson, 2011). Cyperusの花はほとんどが両性花であり、この花における葯と蕊の共起は、おそらく両性花分類における昆虫受粉への逆転を容易にし（Wragg & Johnson, 2011）、特に昆虫が風で受粉した花の花粉を集める傾向を考えると（Saunders, 2018）。実際、雌雄異株は時に可逆的であるが（Wang et al., 2021）、植物の雌雄の分離は、風媒花の逆転にとって最も大きな障壁となるかもしれない。雄花から花粉を取る昆虫は、雌花を訪れることすらないため、雌雄異株や双子葉の風媒花を偶発的に受粉する可能性は低くなる。このように、風媒花から動物受粉への逆転が稀であるのは、繁殖上の障壁が影響しているのかもしれない。
必要な形質転換の数が多いにもかかわらず、被子植物の進化の過程で動物受粉から風媒花受粉への転換が数多く起こってきた。動物受粉から風媒花受粉への移行が少なくとも42-50回あったという我々のシミュレーションは、被子植物全体で少なくとも65回あったという過去の推定と一致する（Linder, 1998）し、我々のサブサンプリング手法を考えると過小評価である可能性もある。風媒花受粉への大きな移行は、Alismatales、Poales、Rosales、Fagales、Caryophyllalesに大きな風媒花のクレードをもたらした（図1）。風媒花受粉は昆虫受粉に比べて効率が悪いと言われてきたが（Darwin, 1876など）、風媒花受粉は明らかにこれらの群れの成功戦略であり、その効率を高めるために多様なメカニズムを進化させてきた（Friedman & Barrett, 2009）。このような風媒花受粉への移行を促した要因は不明ですが、環境との相関関係を探ることでいくつかの手がかりが得られました。風媒受粉は、動物による受粉が制限されていたり、信頼性が低かったりする場合に進化すると考えられており、生物環境が風の流れを助長する（Culley et al.） 被子植物の歴史の中で、生息地や気候が大きく変化し、受粉媒介者のアクセスが途絶えたと考えられるが、特に白亜紀から古第三紀の絶滅イベント（Asar et al.） 実際、葉面積指数の低い開けた生息地や赤道から遠い場所では、風による受粉の可能性が高いことがわかった（図5）。この2つの場所は、風の流れが強く、受粉媒介者の活動が低い（必ずしも受粉媒介者の多様性が低いわけではないが；Rechら、2016；Ollerton、2017；Stephensら、2022）。また、風媒花受粉へのシフトと乾燥地バイオームとの間に相関する進化の暫定的な証拠を見つけたが、この関係を確認するには、風媒花受粉の乾燥地分類群のより深いサンプリングが必要である（注記S2）。風媒受粉が被子植物の乾燥した開放的な非熱帯生息地へのシフトに先行して可能になったのか、それともシフトに対応して進化したのかは未解決のままであるが、同様の生息地で動物受粉する分類群が数多くあることから、風媒受粉はそのようなシフトの前提条件にはならないことが示唆される。
遷移の時期
最近の復元では、被子植物の樹齢は140～270Myrと推定されている（Sauquet et al.、2022年）。このような不確実性を考慮すると、被子植物の歴史における受粉シフトのタイミングは非常に不確かなままであるが、花、花粉、受粉者の化石が何らかの証拠を提供してくれるだろう（Friis et al.、2011）。昆虫-被子植物受粉の化石証拠は、白亜紀中期（100-99 Ma頃、Poinar & Danforth, 2006; Bao et al., 2019）までさかのぼります。我々のモデルは、風媒花の主要な系統につながる風媒花への最初のシフトが130～80 Maの間に起こったことを示唆している（図3a、図4a）。化石花粉は、少なくともセノマニアン（c. 100-95 Ma; Hu et al., 2008）から被子植物の風媒花を支持しており、風媒花への初期のシフトは、白亜紀を通じて花粉媒介者に対する大きな気候的混乱によって拍車がかかった可能性がある（例：Linnert et al., 2014）。我々の復元によると、脊椎動物の受粉への最初のシフトは120-127 Ma頃に起こったとされており、特殊な鳥やコウモリと花との相互作用に関する化石の証拠よりもかなり早い。鳥類が花を訪れる行動を示す最古の証拠は、始新世の48 Ma (Mayr & Wilde, 2014) に遡り、最古の蜜を吸うコウモリ科 (Pteropodidae) は56 Ma (Fleming et al., 2009) に起源を持つとされています。しかし、脊椎動物の受粉が一般的で日和見的なものであったことを考えると、脊椎動物の受粉がどの程度前まで続いていたかを明らかにすることは困難であろう（特に、脊椎動物が受粉した大きな花は化石記録に残されにくい）。今後、脊椎動物の受粉を、現存する脊椎動物受粉媒介生物群の最大幹年齢に限定した研究が進めば、脊椎動物の受粉進化の時期について、より明確な情報を得ることができるかもしれません。
限界と今後の方向性
ここでは、被子植物における受粉の主要な進化パターンについて概説した。受粉様式に依存しない系統的なサブサンプリングにより、文献で考えられるバイアス（例えば、地理的なバイアス、Ollerton et al.、2011）に依存しないパターンを特徴付けることができ、水受粉への移行が少ないなど、観察されたパターンは、より密なサンプリングから浮かび上がるパターンのサブセットであると考えられる。今後、被子植物の系統樹の解明が進むにつれて、この大まかな概要に詳細な情報が追加されるものと思われる。例えば、昆虫と脊椎動物の受粉がどのような環境条件で変化するかについては、今後の研究でより深いサンプリングが行われることで、より広範な情報が得られる可能性がある。これは、これまで多くの研究が行われてきたが、被子植物全体のスケールではまだ評価されていない（Cruden、1972；Dellinger et al.） さらに、被子植物の受粉に関する理解は、複雑で時に不可解な受粉システムを記録する受粉生態学者の基礎的な仕事に依存している。自殖やアンボフィリーを含むクリプティックな受粉機構を明示的に検証する徹底した受粉研究は、多くの被子植物科でまだ必要とされている（Ollerton, 2017; Abrahamczyk et al., 2022a）。例えば、受粉研究が進めば、被子植物の受粉システムにおける特殊化と一般化の程度が明らかになり、世界的な受粉システムの多様性とマクロ進化ダイナミクスに関する理解が深まる可能性がある。
結論
被子植物と昆虫受粉媒介者の相互依存関係は、被子植物の進化史の約86%に渡って維持されてきた祖先的なものである可能性が高い。さらに、現代の被子植物科の少なくとも89％が昆虫受粉しており、植物と昆虫受粉者の関係は、今日の植物の繁殖と存続にとって明らかに重要である。人新世において受粉がどのように継続されるかは、まだわからない。
謝辞
Santiago Ramírez-Barahona には、スーパーバイオーム占有率データと確率的マッピングのための事後樹を提供していただき、感謝いたします。また、A. López-Martínez, J. Baczyński, J. Herting にはマクロ進化とデータ可視化の方法について、Sauquet 研究所にはマクロ進化、花、受粉について多くの刺激的な議論をしていただいたことに感謝しています。また、Susanne Rennerと匿名の査読者のフィードバックにより、この原稿が改善されたことに感謝する。RESは、オーストラリア政府のResearch Training Programによる資金援助を受けています。オープンアクセス出版は、Council of Australian University Librariansを通じたWiley - Macquarie Universityの協定の一環として、マッコーリー大学によって促進されている。
競合する利益
公表していない。
著者の貢献
RES、HS、RVGはプロジェクトの構想を練り、RESとLDは受粉データの収集を行い、WCは地理的データと分析を支援した。RESはデータを分析した。RESは執筆を主導し、他のすべての著者の支援とレビューを受けた。
公開研究
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