糞便微生物叢移植：老化を遅らせる新しい戦略

2023年7月5日オンライン公開
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糞便微生物叢移植：老化を遅らせる新しい戦略

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要旨
消化管に生息する腸内微生物の群集である腸内細菌叢は、宿主の免疫、代謝、神経学的健康の調節に重要な役割を果たし、それによって生物全体に影響を及ぼす。加齢は腸内細菌叢の組成や機能性の変化と関連しており、しばしば腸内細菌叢のバランスが崩れ、老化の特徴であるディスバイオーシスを引き起こす。最近の研究では、健康なドナーから微生物叢が乱れたレシピエントに有益な微生物を含む糞便を移植する糞便微生物叢移植（FMT）が、宿主の腸内細菌叢のバランスを回復させ、様々な臓器における老化に伴ういくつかの障害を改善する可能性が示唆されている。特に、若いドナーからのFMTは、高齢ドナーからのFMTよりも有益な効果を示している。本論文では、加齢に対するFMTの効果に関する最近の進歩をレビューし、この新しい介入の潜在的なメカニズムと課題について議論し、高齢化社会の健康転帰を改善する可能性を強調する。
加齢は、複数の細胞や分子の変化を伴う複雑なプロセスであり、疾患に対する感受性の増大や機能低下をもたらす[1, 2]。人口規模では、深刻な公衆衛生的・社会経済的問題を引き起こしている [3, 4]。加齢は身体の様々な生理機能に影響を及ぼし、その重要な特徴の一つが腸内細菌叢のバランスの乱れ、すなわちディスバイオシスである [[5], [6], [7] ］。有益な細菌と有害な細菌の存在量やアルファ多様性の変化など、腸内細菌叢の組成の変化が加齢とともに起こるという証拠が増えつつある［[8]、[9]、[10]、[11]］。これらの変化は、短鎖脂肪酸などの一連の代謝小分子の産生に影響し、宿主の代謝や免疫に直接影響を及ぼす [12] 。腸内細菌叢の不均衡は、糖尿病、炎症性腸疾患、心血管疾患、自己免疫疾患、代謝性疾患、神経変性疾患など、様々な加齢性疾患と関連している [13, 14]。腸内細菌叢は現在、加齢を調節するエフェクターとして認識されており、腸内微生物のホメオスタシスの回復を目指した介入は、健康的な加齢の促進に有望である［[15]、[16]、[17]、[18]］。
糞便微生物叢移植（FMT）は、宿主の腸内細菌叢を再構築するための革新的な介入法であり、いくつかの哺乳類で広く研究されており、臨床の場での安全性と有効性から注目度が高まっている［19］。FMTは、腸内微生物のホメオスタシスを回復させ、関連する有益な効果を得ることを目的として、腸内細菌叢を含む糞便材料を健康なドナーから、腸内細菌叢が乱れたレシピエントに移植する。しかし、FMTは、経口微生物と比較して腸内微生物の移行が困難であること [20] 、宿主の消化管における微生物の空間分布が不均一であるため精度が低下すること [21] など、いくつかの課題に直面している。これらの課題を克服するために、微生物製剤の複数回投与を一定期間にわたって行い、レシピエントの腸内にドナーの微生物をコロニー形成させることが多い［22］。FMTは、ヒトを含む複数の生物種で成功裏に使用されており、健康な若年または成人の個体や長寿の個体がドナーとして機能することができる[23, 24]。興味深いことに、マウスやメダカを用いた研究では、若い個体から採取した腸内微生物を同じ種の高齢個体に移植すると、効果的に老化を遅らせることができることが示されており [25]、ヒトの老化介入におけるFMTの可能性が示唆されている。しかし、虚弱、糖尿病、がん、心血管疾患、アルツハイマー病など、さまざまな病態や疾患において腸内細菌叢が研究されているにもかかわらず、ヒトの老化に関するFMTの臨床研究はまだ行われていない[26, 27]。
本稿では、加齢に及ぼす影響に関するFMTの最近の進歩に焦点を当てる。具体的には、若い人の腸内微生物群集は、高齢者や病気の人に比べて宿主にとって有益である。また、長寿種の腸内細菌叢を短命種に移植すると、宿主の表現型に有益な影響を与える。この論文では、特定の微生物の役割を強調するのではなく、腸内細菌叢全体の移植やリモデリングについて検討していることに留意されたい。また、健康的な老化を促進するための重要なターゲットとしてのFMTの可能性と、FMTに関連する課題についても議論する。
糞便微生物叢移植により、高齢者の腸内細菌叢が及ぼす悪影響が明らかになった
年齢、食習慣、生活環境、宿主自身の遺伝的要因など多くの要因が、生物の腸内細菌叢に影響を及ぼす可能性がある［10, 28］。研究によると、高齢者の腸内細菌叢は若い人の腸内細菌叢よりも有害であるようである（図1A）。例えば、老化したマウスの腸内細菌を若いマウスに移植すると、若いレシピエントの肥満やその他の老化に関連した表現型を引き起こす可能性がある [29]。脂肪体重とインスリンレベルは、老化マウスからの微生物叢を受けたマウスの方が、成体マウスからの微生物叢を受けたマウスよりも高かった。さらに、高齢マウスから腸内細菌叢を受け取った若いマウスでは、加齢に関連した中枢神経系の炎症、網膜の炎症、眼球の主要機能性タンパク質の損失が加速された［30］。高齢ドナーからのFMTが中枢神経系に及ぼす悪影響は、海馬のシナプス可塑性と神経伝達に関与するタンパク質にも現れた［31］。無菌マウスモデルにおいて、高齢ドナーからのFMTは全身性炎症の増加をもたらした [32]。高齢者の腸内細菌叢は宿主に悪影響を及ぼすが、長寿者の腸内細菌叢はより有益であるようだ [8]。百寿者の腸内細菌叢は若年者の腸内細菌叢の特徴を示すことが、中国の集団からの研究で示されており［33］、FMTドナー選択の新たな戦略となる。
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図1. マウスの老化に対する糞便微生物叢移植の効果 (A) 若齢マウスに高齢マウスの腸内細菌叢を移植すると、老化が加速する表現型を示した。一方、若いマウスから腸内細菌叢を受け取った高齢マウスは、老化遅延の表現型を示した。(B）種を超えた糞便微生物叢移植（FMT）は、長寿種のドナーの腸内細菌叢が短命種のレシピエントに有益であることを示唆している。
若いドナーから高齢のレシピエントへの糞便微生物叢移植は、宿主の老化プロセスを遅らせる。
老化過程における微生物叢の変化は、腸管の生理的機能に影響を及ぼし、血液中の代謝産物や細菌毒素の変化、さらには宿主の健康状態や寿命にまで影響を及ぼす可能性がある［34, 35］。腸内細菌叢は、宿主の健康と老化の重要な調節因子として認識されつつあり、腸内微生物の変化は、脳、肝臓、免疫系などの重要な臓器の機能や生理的状態と密接に関係している [36] 。例えば、一連の研究から、腸内微生物は腸-脳軸を通じて宿主の神経系の発達、老化、疾病に影響を及ぼすことが報告されている［[37]、[38]、[39]］。したがって、健康的な老化を促進するための有望なアプローチは、若い人や健康な人の腸内微生物を高齢の人や病気の人に移植することである。
実際、この考え方は動物モデルで検証されている。例えば、最近の研究では、若いマウス由来の腸内細菌叢が、腸内の微生物組成や筋肉や皮膚における遺伝子発現を変化させることにより、高齢マウスの体力を回復させることが示されている [40]。野生型マウスから2種類の早老症モデルマウスにFMTを行うと、健康寿命が延びた [14]。興味深いことに、より快適な環境からのドナーであっても、FMTによって一定の利益をもたらすことができる。例えば、低密度の飼育環境にいるハタネズミの腸内細菌叢は、高密度の飼育によって引き起こされる脳や肝臓に関連した老化の表現型を効果的にレスキューする[41]。全体として、若い個体や健康な個体の腸内細菌は、老化した個体にとって有益であることが示唆されている（図1A）。モデル生物の老化遅延や、ヒト疾患の治療におけるFMTの臨床応用の進展にもかかわらず、ヒトの老化遅延におけるFMTの可能性を見極めるには、さらなる探求が必要である。
種を超えた糞便微生物叢移植
自然界におけるさまざまな哺乳類の寿命は大きく異なっており、腸内微生物が宿主の寿命に関与しているかどうかは依然として不明である[42]。最近、ジャイアントパンダからマウスに移植された腸内細菌叢によって、種間FMTがレシピエントの腸内環境におけるドナーの腸内微生物の組成の変化を効果的にモニターできることが示された［43］。ヒトの腸内細菌叢はマウス、ラット、ブタなど他の種にも移植されているが、レシピエントの寿命に及ぼす影響は不明である［[44]、[45]、[46]］。とはいえ、ヒトからマウスへのように、長命な種の腸内細菌叢を短命な種に移植することで、レシピエントの健康状態を効果的に改善することができる［47］。例えば、ヒトの腸内細菌叢を移植したマウスは、α多様性が高く、プロバイオティック属が多く、短鎖脂肪酸を産生する属が多かった。このことは、長寿種の腸内細菌叢が短命種にも有益であることを示唆している［48］。全体として、より長命な種の腸内細菌叢はより有益であることが多く、種を超えたFMTは、種を超えた腸内微生物の孤立を解消することで、レシピエントの老化や疾患の進行を遅らせることが期待される（図1B）。
今後の展望
FMT技術は宿主の老化を遅らせる戦略としての可能性を示しているが、ヒトに適用するにはいくつかの課題に対処する必要がある。第一の課題は、適切なドナーを選択することであり、これには種、年齢、環境、生理学的状態などの一連の要因を考慮する必要がある。第二に、移植された微生物叢がレシピエントの腸内でうまくコロニー形成されるためには、最適な投与量や頻度など、適切な移植プロトコルを決定することが極めて重要である。第三に、動物実験と高齢患者の臨床的保護が不可欠な考慮事項であり、レシピエントへの悪影響を検出するためにFMTプロセスを注意深くモニターする必要がある。マウスでは進歩が見られたが、FMT技術をヒトの老化遅延に応用するには、まだ多くの臨床的困難を克服する必要がある。とはいえ、腸内微生物とヒトの老化との正確な関係は、さらなる探求に値するものであり、FMT技術は、健康的な老化を促進し、全身の健康寿命を改善するための貴重なアプローチとなりうる。
著者貢献
G.H.L.、J.R.、H.Y.が原稿の構想、執筆、修正を行った。
利益宣言
著者らは、本論文で報告された研究に影響を及ぼすと思われる競合する金銭的利益や個人的関係はないことを宣言する。
謝辞
本研究は、中国国家重点研究開発プログラム（2020YFA0804000、2020YFA0112200、2019YFA0802202、2020YFA0803401）、中国国家自然科学基金（81921006、92149301、92168201、31970597、32121001）の支援を受けた、 The Strategic Priority Research Program of the Chinese Academy of Sciences (XDA16010000)、CAS Project for Young Scientists in Basic Research (YSBR-076)、Beijing Natural Science Foundation (Z190019)、XPLORER PRIZE (2021-1045)を通したNew Cornerstone Science Foundation。図はBioRender.comで作成した。
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