ショウジョウバエにおける宿主抗菌ペプチドの進化は、生態に関連した細菌によって駆動される

ショウジョウバエにおける宿主抗菌ペプチドの進化は、生態に関連した細菌によって駆動される

https://www.science.org/doi/10.1126/science.adg5725

M. M. A. HANSON HTTPS://ORCID.ORG/0000-0002-6125-3672 , L. GROLLMUS HTTPS://ORCID.ORG/0000-0002-5934-2465, AND B. LEMAITRE HTTPS://ORCID.ORG/0000-0001-7970-1667 著者情報・所属機関
サイエンス
2023年7月21日
381巻 6655号
DOI: 10.1126/science.adg5725
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編集部要約
腸内細菌叢の暴走を防ぐために、動物や植物は抗菌ペプチドと呼ばれる一連の小さな、しばしば多機能なペプチドを分泌する。最近まで、抗菌ペプチドは幅広い活性を持つと考えられており、なぜこのような分子が急速な進化を示すのかは不明であった。Hansonらは、ジプテリシンAとBというペプチドが2種の腸内常在菌に特異的に作用することを発見した。これらの菌種は、ミバエの自然環境において、果実や菌類といった利用される食物資源に応じて出現する。したがって、ジプテリシンAまたはBの有無は、ミバエの生態を予測する。この研究は、宿主の免疫応答がその微生物叢を形成するのと同様の方法で、生物の微生物叢が宿主の免疫応答を形成できる可能性を示している。-キャロライン・アッシュ
構造化アブストラクト
はじめに
抗菌ペプチド（AMP）は、宿主にコードされた免疫エフェクターであり、感染症との闘いにおけるその役割について初めて明らかにされた。AMPはまた、動植物における宿主微生物叢の構成を決定する上でも重要である。多くの研究でAMPの急速な進化が示されているが、その進化を促す選択圧についてはほとんど知られていない。
理由
宿主は微生物の仲間との微妙なバランスを保たなければならないため、宿主マイクロバイオームは宿主免疫分子に大きな選択圧をかけるはずである。多様な分類群にわたる最近の研究で示唆されているように、単一のAMPの変異がこのバランスを崩す可能性がある。ショウジョウバエでは、AMPファミリーのDiptericin（Dpt）が急速に進化することがこれまでの研究で示されており、日和見病原体であるProvidencia rettgeriに対する宿主の防御にDptAのアミノ酸多型S69Rが大きく影響することも含まれている。宿主マイクロバイオームの有益な細菌も、複数のAMP遺伝子ファミリー、特に腸の相互扶助者であるAcetobacterを欠くハエでは制御不能に増殖する。ショウジョウバエの種は、DptAとDptBという2つのDiptericin遺伝子をコードしているが、これらはDptB様遺伝子に由来する先祖代々の重複の産物である。宿主の免疫レパートリーは、一般的なマイクロバイオーム細菌を制御するために特別に進化したのではないかという考えを検証するために、我々は最近作られたショウジョウバエのAMP変異体をスクリーニングし、アセトバクター属菌の感染に対する防御について調べた。
結果
単一のAMP遺伝子であるDptBが、複数のアセトバクター種による感染に抵抗する宿主能力を説明することがわかった。この相互作用は非常に特異的である： DptAはAcetobacterに対する防御には寄与せず、DptBはP. rettgeriに対する防御には寄与しないことが確認された。そこで私たちは、Diptericin遺伝子座の進化の歴史を明らかにし、ショウジョウバエや他の双翅目のマイクロバイオームに関する文献を系統的にレビューした。その結果、アセトバクターが大量に存在する生態系である果実を食べるハエにおいて、DptB様遺伝子への収斂進化が少なくとも2回起こっていることがわかった。これらの観察から、DptBは果実を食べるショウジョウバエの祖先においてアセトバクターを制御するために進化したことが示唆される。さらに、キノコを食べる生態を二次的に採用したハエは、キノコ繁殖地でのアセトバクターの不在とともに、DptB遺伝子を繰り返し失ってきた。DptAとDptBの両遺伝子を失い、プロビデンシアとアセトバクターの両方を欠く生態を持つ植物寄生生態を発達させたハエにも、同様の進化のパターンが見られる。これらのAMP-微生物特異性がショウジョウバエ全体で共有されているかどうかを調べるため、DptA-およびDptB-様遺伝子と対立遺伝子の多様なコンプリメントを持つ系統全体の種を感染させた。多様なDptA様遺伝子を持つ種、DptBを持つショウジョウバエと持たないキノコ食性ハエの両方を対象とした。P.rettgeriとAcetobacterによる感染に対する宿主抵抗性は、約5,000万年の進化を隔てたハエ種間であっても、DptAまたはDptBの存在と多型の状態だけで容易に予測できた。
結論
我々の研究は、2つのジプテリシン遺伝子を生み出す祖先の重複によって、2つの微生物特異的防御がどのように進化したかを示している。宿主と微生物の共進化ではなく、宿主が環境微生物に免疫レパートリーを適応させるという、一方的な進化のダイナミズムを記述した。この発見は、分類群間のAMP遺伝子ファミリーに共通する急速な進化のバーストの背後にある進化の論理を説明するのに役立つ。この結果はまた、特定のAMPが特定の微生物に対する防御において、なぜこのような不均衡な役割を果たすのかも明らかにしている： AMPはその目的のために進化的に選択されたのである。この発見は、宿主の現代の生態系にはもはや関係のない微生物に対する防御のために進化したAMPである「旧来の」免疫エフェクターが、ゲノム上にコードされる可能性があることを示唆している。このように、微生物特異的エフェクターの派生と消失は、生態学的に関連性のある微生物を制御するために宿主の防御を調整する、非常に効果的なメカニズムを免疫系に提供する。
ミバエの実験では、宿主の免疫系が一般的な環境微生物に独自に適応していることが示されている。
進化的選択により、宿主の抗菌ペプチド（鎖）を特定の微生物群細菌を制御するように調整することができる。動植物に共通する防御システムとして、抗菌ペプチドのレパートリーのバリエーションは、一般的な生態系微生物による感染を防ぐための重要なリスク因子として重要である可能性が高い。[クレジット：Diego Galagovsky］
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要旨
抗菌ペプチドは、病原体と闘い、動植物のマイクロバイオームを形成する、宿主にコードされた免疫エフェクターである。しかし、宿主の抗菌ペプチドのレパートリーがどのようにマイクロバイオームに適応しているかについては、ほとんど知られていない。ここで我々は、双翅目昆虫の抗菌ペプチドファミリーの機能と進化を明らかにした。ショウジョウバエの2つのジプテリシン（Dpt）に影響を与える変異を用いて、DptAが病原体Providencia rettgeriに対して、DptBが腸内相互扶助生物Acetobacterに対して特異的な役割を果たすことを明らかにした。DptAあるいはDptB様遺伝子の存在は、環境中のProvidenciaとAcetobacterの存在と相関している。さらに、DptA-およびDptB-様配列は、ショウジョウバエ属全体でこれらの細菌による感染に対する宿主抵抗性を予測する。私たちの研究は、抗菌ペプチドファミリーの急速な進化のバーストの背後にある進化の論理を説明し、宿主の免疫レパートリーが変化する微生物環境にどのように適応するかを明らかにするものである。
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参考文献および注釈
1
J.H.ダスキン、R.A.アルフォード、野生生物の病気における文脈依存的共生とその潜在的役割。Proc. Biol. Sci.279, 1457-1465 (2012).
クロスリファレンス
パブコメ
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2
M. A.ハンソン、B.ルメートル、ショウジョウバエ抗菌ペプチドの宿主防御機能に関する新たな知見。Curr. Opin. Immunol.62, 22-30 (2020).
クロスリファレンス
パブコメ
ISI
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3
B. P.ラザロ、M.ザスロフ、J.ロルフ、抗菌ペプチド： 抗菌ペプチド：進化が教えてくれる応用。Science368, eaau5480 (2020).
クロスリファレンス
PUBMED
ISI
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4
N. ムカジー、M.A.アンダーソン、H.P.ハーグスマン、D.J.デビッドソン、抗菌宿主防御ペプチド： 抗菌宿主防御ペプチド：機能と臨床的可能性。Nat. Rev. Drug Discov.19, 311-332 (2020).
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PUBMED
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