慢性非感染性疾患における糞便微生物叢移植の役割

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自己免疫ジャーナル
第141巻 2023年12月号 103034号
慢性非感染性疾患における糞便微生物叢移植の役割

https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0896841123000434?via%3Dihub

著者リンク オーバーレイパネルを開くBenjamin H. Mullish a b 1, Ege Tohumcu c d 1, Serena Porcari c d, Marcello Fiorani c d, Natalia Di Tommaso c d, Antonio Gasbarrini c d, Giovanni Cammarota c d, Francesca Romana Ponziani c d 2, Gianluca Ianiro c d 2
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https://doi.org/10.1016/j.jaut.2023.103034
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腸内細菌叢の乱れは、広範な慢性非感染性疾患と関連している

糞便微生物叢移植（FMT）は腸内細菌叢を回復させる治療アプローチである。

FMTはクロストリジオイデス・ディフィシル感染症の再発に対する治療法として確立されているが、さまざまな慢性非感染性疾患への応用に関心が高まっている。

FMTは宿主とマイクロバイオームの相互作用を変化させ、微生物の代謝産物や免疫応答の変化を介して、宿主の表現型に影響を与える。

FMTがより広く応用されるための障壁は、規制とロジスティクスの要因に関するものである。産業界や製薬会社は「マイクロバイオーム治療薬」の開発を目指している。

要旨
腸内細菌叢は、代謝、感染防御、免疫調節など、ヒトの健康に関わるいくつかの経路や機能に影響を与える重要な役割を担っている。腸内細菌叢の擾乱は、いくつかの消化管疾患や腸管外疾患の発症因子として認識されており、これらの疾患における治療標的として検討されるようになってきている。糞便微生物叢移植（FMT）は、スクリーニングされた健康な便ドナーから罹患患者の腸内に微生物叢を移植する方法であり、クロストリジウム・ディフィシル（Clostridioides difficile）感染症の再発に対する治療法として確立され、非常に有効である。FMTの有効性のメカニズムは完全には解明されていないにもかかわらず、いくつかの慢性非感染性疾患において研究されており、その結果はさまざまである。

本総説は、慢性非感染性疾患におけるFMTの有効性の機序を概観し、炎症性腸疾患（IBD）、慢性肝疾患、さらに腸管外自己免疫疾患など、これらの疾患におけるFMT研究の現状を描くことを目的とする。

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キーワード
腸内マイクロバイオーム糞便微生物叢移植炎症性腸疾患肝臓疾患自己免疫疾患非感染性疾患慢性疾患宿主マイクロバイオーム相互作用

1. はじめに
   腸内マイクロバイオームとは、消化管の粘膜を覆う微生物の大集団を指し、500種以上から構成されている［[1]、[2]、[3]］。消化管には1014種の微生物が生息し、ヒトのゲノムの数百倍から数千倍もの微生物遺伝子が存在する［3,4］。このため、消化・吸収プロセス［[6]、[7]、[8]］、栄養素の合成［[9]］、宿主の防御・バリア機能の調節、自然・免疫系の発達促進［[10]、[11]、[12]］など、ユニークな機能的役割を持つ「超生物」［[5]］と呼ばれることもある。健康増進における腸内細菌叢の様々な役割が認識されるとともに、腸内細菌叢の擾乱と様々な疾患の発症との関連性についての理解も深まってきており、その結果、腸内細菌叢を病前状態に回復させるための腸内細菌叢の操作が、新たな治療戦略として注目されるようになってきている [13] 。

糞便微生物叢移植（FMT）は、スクリーニングされた健康なドナーの加工便をレシピエントの腸に移植する方法であり、基礎疾患の一因となった、あるいは直接の原因となった、乱れたマイクロバイオーム（「ディスバイオティクス」と呼ばれることもある）を回復させることを主な目的としている [14] 。時間の経過とともに、エビデンスベースが増加し、このアプローチは、標準治療の抗生物質にもかかわらず疾患が継続している患者における、再発性または難治性のクロストリジオイデス・ディフィシル感染症（CDI）に対するゴールドスタンダード治療となっている。

さまざまな投与経路を含むいくつかのFMT作業プロトコールが長年にわたって研究されてきた [16]。これらのルートには、上部消化管ルート（すなわち、胃、十二指腸、空腸へのカプセルや経鼻腸管を介したもの）、下部消化管ルート（浣腸、軟性S状結腸鏡検査、大腸内視鏡検査を含む）が含まれる［14,17］。浣腸で治療された患者は1回の注入で治癒する可能性が低く、通常は複数回の投与が必要であるため、CDIにおける有効率は経路によって異なっている[18]が、一方、大腸内視鏡検査はCDIの臨床像がより重篤な患者においても安全かつ有効な選択肢であるようである[19]。

FMTプロセスのもう一つの重要な要素は、ドナーのスクリーニングである。これには、病原体伝播のリスクを軽減し、FMTの安全性を保証するための、臨床病歴の収集と多数の検査項目が含まれる[16,20,21]。健康なマイクロバイオームと関連するその他のドナーの特徴（経膣分娩、母乳育児、地中海食など）は、非感染性疾患におけるFMTの有効性を高めるために提唱されている［22］。

ドナーの糞便は、新鮮なものでも凍結したものでもよく、また患者の親族や血縁関係のない被験者に由来するものでもよい。

現在のところ、FMT使用の最も強い適応は再発性CDIの場合で、従来の対象患者群は、抗生物質治療にもかかわらず、あるいは抗生物質治療に抵抗性であるにもかかわらず再発したCDIを少なくとも3回確認した患者である［26］。FMTが再発性CDIに特に有効であると思われる理由は、腸内細菌叢の擾乱が本疾患の疾患プロセスの中心的な要因であり、広域スペクトル抗生物質（およびそれに伴う微生物叢の多様性の喪失、微生物叢と機能の変化）が本疾患の病態形成の鍵となるためであると考えられる［27］。この「dysbiosis」を是正し、再発性CDIを治療するためのFMTの有効性は、90％と高く見積もられており [28]、この条件によってレシピエントの腸内細菌叢が急速に回復し、C. difficileの発芽と植物成長が制限されるようである [25] 。現在では、多くの無作為化臨床試験により、多くの経路によるFMT投与がCDIの消失という点で、バンコマイシン療法よりも有効であることが確認されており [29,30] 、さらに最近のエビデンスでは、FMTが従来適用されていた場所よりもCDIの疾患経過の早い段階での役割を示唆している [17] 。凍結乾燥糞便材料やカプセル化スラリーなどのカプセル化FMT製剤の出現は、より侵襲的な投与経路と臨床的に同等であることの証明と相まって、投与の範囲を拡大した［31］。

これは、感染性疾患、代謝性疾患、炎症性疾患に対する腸内細菌叢の寄与が認識されつつあること、およびFMTが免疫調節を含む様々な経路を通じて微生物-宿主相互作用に影響を与える可能性があることが背景にある。具体的には、炎症性腸疾患（IBD）、過敏性腸症候群（IBS）、肝疾患などの消化管疾患だけでなく、消化管以外の疾患も含まれる。

本総説は、慢性非伝染性疾患におけるFMTの有効性のメカニズムを概観し、炎症性腸疾患（IBD）、慢性肝疾患、さらに腸管外自己免疫疾患など、これらの疾患におけるFMT研究の現状を描くことを目的とする。

1. FMTの有効性のメカニズム
   2.1. 概要
   FMTが用いられる中心的な根拠は、ドナーのマイクロバイオームが「健康な／正常な」状態を代表するものであり、レシピエントの腸内細菌叢に異常があり、この異常が基礎疾患プロセスの一因となっているという推定を適用することである。ひいては、ドナーからレシピエントへのマイクロバイオームの移入は、レシピエントのマイクロバイオームをドナーに近い状態に回復させ、疾患プロセスの逆転に寄与する。

この概念を裏付けるように、再発性C. difficile感染症（rCDI）に対するFMTの文脈で腸内細菌叢プロファイリングを採用した多くの臨床研究では、レシピエントの腸内細菌叢の分類学的および多様性がFMT後1日以内に健常ドナーのものと類似する方向に変化し、レシピエントの腸内および粘膜の細菌叢プロファイルは1年後まで健常ドナーのものと大まかに比較可能な状態を維持していることが示されている [32] 。このような変化は、新鮮なFMTを用いても冷凍FMTを用いても同等であり［33,34］、投与経路にも依存しないようである［31］。非CDI環境におけるFMT研究では、腸内細菌叢の多様性指標が増加し、レシピエントの腸内細菌叢組成がドナーのものへと変化するパターンがしばしば報告されているが、その程度はCDI環境で観察されるものよりはるかに多様である（通常はあまり顕著ではない）。FMT後のレシピエントの腸内マイクロバイオームが「より健康な」組成に似ていることから、これがドナーのマイクロバイオームのレシピエントへの真のコロニー形成を反映しているのか、FMTに関連した腸内環境の変化によってレシピエントの腸内マイクロバイオームが病前状態に回復したのか、あるいはその両方の過程からの寄与なのかについて議論がなされてきた。前者の説を裏付けるように、様々な環境での臨床FMT研究から得られた便メタゲノム・データの最近の大規模なメタアナリシスでは、ドナー株の高い生着率がFMTの成功と関連しており、生着率はFMT前に抗生物質を投与されていた患者や、FMTの適応が感染症に関連していた患者ほど顕著であることが示された [35] 。

FMTの有効性のメカニズムに関する興味深いさらなる洞察は、FMTスラリーを孔径0.2mmまで徐々に細くなるフィルターに通して無菌の糞便濾液を調製したパイロット研究から生まれた。この濾液を5人のrCDI患者に投与したところ、従来のFMTで観察されたのと同程度の高い有効性が得られた［37］。この研究から、FMTの成功には生存している無傷の細菌が直接必要なのではなく、濾液中の可溶性因子が有効性に関係している可能性があると結論づけられた。そのような因子を探索する最近の研究を、ここに要約し、図1に示す。

図1
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図1. FMTの効果のさまざまなメカニズム。

2.2. バクテリオファージと真菌
FMTがバクテリオファージ（細菌または気管支内を標的として複製するウイルス）のプロファイルに及ぼす影響については、いくつかの研究で検討されており、さまざまな疾患環境でFMTに関連した変化が観察されている［38］。rCDIにおけるFMTに焦点を当てたそのような研究の1つでは、レシピエントは健常対照と比較して、コウドウィラレス（Caudovirales）の存在量が多かったが、コウドウィラレスの多様性は低かった。コウドウィラレスの存在量はFMT後に減少し、ドナーの腸内ビローム内のコウドウィラレスの割合が高い場合、FMTが成功する可能性が高くなった［39］。さらなるrCDI/FMT研究では、レシピエントの腸内ビロームがドナーに類似するように急速に変化し、この効果は1年以上維持されることが示された［40］。FMTに関連した個々のバクテリオファージのコロニー形成は、特定のドナーとレシピエントの組み合わせに依存するようである。具体的には、1人のFMTドナーから得られた異なるレシピエントは、ファージのコロニー形成パターンが大きく異なることが判明している［40］。高脂肪食を与えたマウスに除脂肪体重のマウスの糞便ビロームを移植したところ、レシピエントマウスの体重増加とインスリン抵抗性が減少したことが、最近のネズミを使った研究で証明されている。バクテリオファージの変化をFMTの結果に関連付けるメカニズムとしては、バクテリオファージが腸内細菌叢に直接影響を与えるだけでなく、免疫調節にも影響を与える可能性がある [38] 。

FMTの有効性に対する腸内真菌の寄与の可能性に関するデータも出現している。rCDIに対するFMTは、Saccharomyces属やAspergillus属を含むドナー由来の真菌のコロニー形成と関連していたが、ドナーの便中のカンジダ菌の相対量が多いと、FMTの有効性が低下した［42］。CDIマウスモデルでは、C. albicansの存在はFMTの有効性の低下と関連していたが、抗真菌療法の使用により有効性は回復した［42］。しかし逆に、潰瘍性大腸炎では、FMT前に腸内カンジダが高濃度であることが良好な臨床効果と関連し、FMT後にカンジダが減少することが大腸炎の重症度の軽減と関連することも示された [43] 。

2.3. 腸内微生物の代謝産物
rCDIの治療におけるFMTの有効性に関する初期の理論のひとつに、「競合的ニッチ排除」があり、FMTによって回復した腸内常在菌が、C. difficileの増殖を支えるためにこの病原体が利用する可能性のある栄養源をめぐってC. difficileと競合するという概念がある [44] 。齧歯類とヒトの研究の両方がこの仮説を支持しており、FMT後のマイクロバイオーム内の細菌がC. difficileとそのような代謝産物を競合するか、異化する（その結果、腸内で利用できなくなる）ことが実証されており、関連する代謝産物にはコハク酸 [45,46] やプロリン [47] などのアミノ酸がある。

他のメタボロームベースの研究では、C. difficileのライフサイクルに直接影響を及ぼす可能性のある腸内微生物の代謝産物のFMTに関連した回復が研究されている。rCDIに対するFMTの成功は、様々な生体液中の短鎖脂肪酸（SCFA；部分的／非消化性の食事成分のマイクロバイオーム発酵産物）のレベルの回復と関連している [48] ；これには、様々なC. difficileリボタイプの増殖を用量依存的に阻害することが示されたSCFAバレレートが含まれる [49] 。さらに、FMTは、胆汁酸塩ヒドロラーゼ（BSH）を含む胆汁代謝酵素を有する腸内細菌を回復させた。関連するタウロコール酸（C. difficileの発芽の主要な引き金）の分解と、デオキシコール酸（C. difficileの植物成長の強力な阻害剤）を含む二次胆汁酸の産生は、C. difficileの病原性を制限することが示された［50,51］。腸内微生物の代謝産物におけるこのような変化は、C. difficileに対する直接的な影響以外にも宿主に利益をもたらす可能性がある；例えば、rCDIに対するFMT後の病前腸内胆汁酸環境の回復は、ファルネソイドX受容体-線維芽細胞増殖因子軸の活性化とも関連していた [52] 。SCFA、胆汁酸、およびその他の腸内微生物の代謝産物がFMTの転帰に関連することは、潰瘍性大腸炎を含む非CDI環境でも確認されている [53] 。

2.4. 免疫学的変化
腸内細菌叢と免疫系との間には複雑な双方向の関係があり [54] 、そのため微生物叢の操作が免疫学的反応に影響を及ぼすかどうかに関して大きな関心が寄せられている。

臨床サンプルを用いた様々な観察研究により、FMTに伴う免疫学的変化の動態が明らかにされている。rCDIでは、FMT後のレシピエント内の分泌性免疫グロブリンA標的は健常ドナーのそれと類似しており [55]、一方、免疫老化の自然免疫系と適応免疫系の両方の徴候もFMTによって逆転するように見えた [56]。さらに、血清N-グリカン構造の複雑さの減少がFMT後に観察され、これも宿主免疫機能の変化と関連している可能性がある［57］。

FMTの使用による潜在的な免疫学的影響については、CDI以外の様々な環境においても、臨床研究に加えて実験的な環境においても検討されている。健康な野生型マウスのFMTを大腸炎マウスに投与すると、大腸の炎症が抑制され、このことがさまざまな免疫学的変化と関連していた。具体的には、FMTはTヘルパー細胞、不変ナチュラルキラーT（iNKT）細胞、抗原提示細胞によるIL-10産生と関連しており、樹状細胞、単球、マクロファージが主要組織適合クラスII依存性の細菌抗原を大腸T細胞に提示する能力の低下とも関連していた[58]。この延長として、ヒト炎症性腸疾患（IBD）微生物でコロニー形成されたマウスに、健康なドナー由来のFMTを投与すると、RORgt+ Treg細胞が誘導され、腸のTh17細胞も減少した［59］。細菌性敗血症のマウスモデルにおいて、FMTはインターフェロン制御因子3の変化に関連する免疫制御を介して、病原体のクリアランスの増強と関連していた[60]。

2.5. その他の潜在的メカニズム
その他の潜在的な有効性のメカニズムも検討されている。ある研究では、rCDIの治療に成功した患者において、カテリシジンLL-37の血漿中濃度がFMT後3ヶ月で有意に上昇したことが報告されている [61]。rCDIに対するFMTはまた、循環および腸に関連するマイクロRNA（miRNA）の変化と関連することが実証されており、その結果、炎症に関連する遺伝子の転写が変化する可能性がある [62] 。さらなる潜在的なメカニズムとして、大腸菌に感染した子豚にFMTを投与すると、腸管透過性が低下し、腸管バリア機能不全の他の側面が改善されるとともに、オートファジー（すなわち、損傷した細胞成分の除去とリサイクルに関連する宿主のハウスキーピング機能）が変化した［63］；腸管バリア機能不全のマーカーにおけるFMTに関連した改善も、様々な環境における臨床研究で観察されている［64,65］。このような腸管漏出の改善は、rCDI [27]、腸内多剤耐性菌 [37]、および重症アルコール性肝炎 [66] の患者にFMTを実施した場合に、侵襲性感染症/菌血症が減少したこと、すなわち、腸から全身性肝炎への病原体の移行が減少したことを説明する可能性もある。

さまざまな臨床環境における多くの臨床FMT研究から得られた特に興味深い知見は、FMTの使用に関連した死亡率の低下に関するものである [27,66,67]。しかし、これがここで述べた機序の一つなのか組み合わせなのか、あるいは潜在的な追加機序なのかは、まだ明らかにされていない。

1. 炎症性腸疾患（IBD）におけるFMT
   炎症性腸疾患（IBD）は、主に潰瘍性大腸炎（UC）またはクローン病（CD）として特徴づけられる慢性炎症性疾患群であり、腸内細菌叢の組成および機能の著しい変化と関連している [68] 。腸内細菌叢はIBDの治療標的であると考えられるようになってきており、いくつかの研究グループがこのような患者におけるFMTの役割を研究している。

二重盲検ランダム化比較試験（RCT）の最近のメタアナリシスでは、UCに罹患した成人患者342人が参加した6つのRCTが評価され [69]、FMTは臨床的寛解と内視鏡的寛解の併用においてプラセボより優れていると結論づけられた。さらに、利用可能な標的薬物療法と比較した場合、FMTは臨床的寛解、臨床的奏効、内視鏡的寛解の誘発において同等の効果を有することが、最近のネットワーク・メタアナリシスで報告されている[70]。さらに、FMTは軽度から中等度のUCの寛解導入においてグルココルチコイドと同等の効果を示したが、有害事象はより少ない可能性があった。

CDでは、FMTの適用に関するエビデンスはあまり確立されていないが、有望なデータが出てきている。12の研究のメタアナリシスでは、FMTはCD患者の62％と79％において、それぞれ臨床的寛解と臨床的奏効と関連していた。さらに、過去にインフリキシマブに対する反応が消失または不耐容であったCD患者32人のコホートにおいて、FMTは潜在的に有効なアプローチであることが示されている[73]。CDにおけるFMTについて発表された研究のほとんどは、症例研究または小規模なケースシリーズであったが、パイロット無作為化試験でも同様に、潜在的な興味と期待のシグナルが示された [74]。

IBDの文脈では、下部消化管経由の糞便投与は上部消化管経由の糞便投与よりも優れている傾向がある [75]。しかし、このような侵襲的な投与経路は、より広範な治療への適用を制限する可能性がある。Haiferらによる二重盲検無作為化プラセボ対照試験では、35人の患者が凍結乾燥FMTまたはプラセボカプセルを8週間経口投与された［76］。8週間後、FMT群では53％の患者がコルチコステロイドを含まない臨床的寛解状態にあったのに対し、プラセボ群では15％であった（95％信頼区間8-6-68-0；p＝0-027）。その後、FMT群の10人のレスポンダー患者が、FMTを継続する群（n=4）と治療を中断する群（n=6）に無作為に割り付けられた；FMTを継続した4人の患者全員が、56週目に臨床的、内視鏡的、組織学的に寛解しており、この経口治療が維持療法として可能であることを示している［76］。

FMTに特定の食事療法を併用することで、治療成績が向上する可能性がある。最近のある無作為化試験では、FMTと「抗炎症食」の併用が検討され、軽症-中等症の潰瘍性大腸炎患者において、8週間後の臨床的寛解および深部寛解の誘発において、最適化された標準的な内科的治療よりも優れていることが示された［77］。さらに、48週までの追跡調査では、抗炎症食の継続は、深部寛解によって定義されるように、最適化された標準的な内科的治療よりも優れた転帰と関連していた [77] 。

UCにおけるFMTの奏効に関連するその他の重要な因子としては、若年、軽症、罹病期間の短さ、FMT前の抗生物質前処置、ドナーのマイクロバイオーム生着、ベースラインの患者マイクロバイオームの特徴（豊富さ、β多様性、特定の微生物の存在など）が挙げられる［78,79］。IBD患者に対する効果的なFMTプロトコルを設計するためには、これらの特徴を考慮すべきである。

1. 慢性肝疾患
   4.1. 概要
   進行性慢性肝疾患（ACLD）患者では、腸内細菌叢の擾乱は腸-肝軸の異常の特徴であり、腸管透過性、細菌移行、および肝障害を引き起こす炎症の発症に寄与している [80] 。プロバイオティクス、プレバイオティクス、および食事介入は、腸内細菌異常症に対抗し、腸肝軸の恒常性を回復するために徹底的に研究されてきた [81,82] 。さらに最近では、FMTが、様々な肝疾患において腸内細菌叢を調節する安全かつ潜在的に効果的な戦略として登場し、有望な結果が得られている。

4.2. 代謝性肝疾患
非アルコール性脂肪性肝疾患（NAFLD）における腸内細菌叢の乱れについては、多くのエビデンスが報告されているが、この病態それ自体、あるいはメタボリックシンドロームの関連する特徴と直接関連するかどうかについては、依然として議論の余地がある [83] ；例えば、肥満や高脂肪（HFD）高フルクトース食は、それ自体が腸管バリアの異常を促進し、肝障害をさらに悪化させ [[84], [85], [86], [87] 、NAFLDの進行に寄与しているようである。NAFLDおよび非アルコール性脂肪性肝炎（NASH）患者の腸内細菌叢シグネチャーには、バクテロイデーテス（Bacteroidetes）の増加、ファーミキューテス（Firmicutes）の減少 [88] および細菌多様性の低下が含まれる [89], [90], [91] ］。NAFLDに対する腸内細菌叢の潜在的な機序的寄与については、いくつかの研究で、無菌マウスはHFDを与えても肝脂肪症、インスリン抵抗性、脂質代謝異常を起こしにくいことが示されている［[92], [93], [94]；さらに、標準飼育マウスからHFDマウスへのFMTは、腸内細菌叢異常の減少、腸管バリア漏出の減少、肝炎の減少と関連していた［95］。

しかしながら、これらの結果をヒトで再現することは、より困難であることが判明している。痩せた菜食者から肥満のNASH患者へのFMTは、血清ガンマ-グルタミルトランスフェラーゼ（GGT）レベルを低下させたが、組織学的解析では、自己FMTレシピエントと比較して内皮保護遺伝子の増加、および壊死性炎症スコアの改善傾向を示したのみであった［96］）。その後のランダム化比較試験では、21人の成人NAFLD患者を対象に、内視鏡を使って十二指腸にドナーを投与し、同種FMTと自家FMTの効果を分析した。残念ながら、この試験では、同種移植群と自家移植群の両方で、主要評価項目であるインスリン抵抗性の恒常性モデル評価（HOMA-IR）スコアの低下を証明することはできなかったが、同種移植群では、FMTの6週間後に小腸透過性の低下が観察された（[97]）。他の報告では、さらに一貫性のない代謝結果が報告されている [98]。

FMTはNAFLDに対して、代謝の調節に起因するさらなる効果を発揮するかもしれないという仮説もある。インスリン抵抗性は、NAFLDおよび他の代謝性疾患における肝脂肪蓄積の促進因子である［99,100］。腸内細菌は、その産物を介するよりも直接的に血糖コントロールを変化させることができ [101]、実際、FMTは、2型糖尿病患者のインスリン抵抗性を低下させ [102]、腸内細菌組成を変化させ、腸内細菌叢の炎症性要素を減少させる可能性があることが実証されている [103]。

4.3. アルコール関連肝疾患
アルコールとその代謝産物であるアセトアルデヒドは、腸-肝臓軸を深く変化させ、細菌や真菌のディスバイオシス、小腸細菌の過剰増殖（SIBO）を促進し、内毒素血症や肝障害につながる腸管漏出を促進する［[104]、[105]、[106]］、［107,108］。ある重要な研究 [109]において、Llopis博士らは、アルコール関連肝疾患（ArLD）における肝炎の程度が腸内細菌叢の組成と相関しており、重症アルコール性肝炎（sAH）患者では、軽症（nsAH）またはアルコール性肝炎なし（noAH）患者と比較して、ビフィズス菌と連鎖球菌が増加していることを報告している。患者からGF-Lieber-DeCarli飼育マウスへのFMT後、sAH関連腸内細菌叢を投与されたマウスは、noAH患者の腸内細菌叢を投与されたマウスと比較して、腸管透過性の亢進と細菌の移動、肝臓への免疫細胞の動員、トランスアミナーゼ上昇傾向を示した。興味深いことに、noAHに関連した腸内細菌叢を、sAH患者からFMTを受けたことのある従来のマウスに移植したところ、肝臓の炎症が改善した［109］。

ヒトにおいても肯定的な結果が報告されている。sAH患者に対するFMTの安全性と有効性は、標準治療と比較されている。患者は、ビリルビン、Child-Pughスコア、MELD、MELDナトリウムスコアの低下を示した。さらに、FMTを受けた患者では、標準治療のみを受けた患者に比べて生存期間の有意な改善が観察された。追跡研究 [111] では、sAHの男性患者51人を対象に、ステロイド、ペントキシフィリン、栄養療法、FMTの有効性が比較された。FMT群では、他の群と比較して、HEエピソードの有意な減少と90日後の生存期間の延長が観察された。腸内細菌叢分析では、FMTレシピエントにおいて病原性の低い細菌（バクテロイデス、パラバクテロイデス、ポルフィロモナス、ロゼブリア、ミクロコッカス）の存在量が増加し、代謝性LPSシグナル伝達経路が減少したことが示された［111］。

最近、非盲検臨床試験で、sAHおよび修正マドレー判別関数（mDF）＞32の急性-慢性肝不全（ACLF）患者を対象に、FMTの安全性と有効性が検討された［112］。ビリルビン、INR、Child-PughスコアはFMT群で有意に低下し、これらの患者は28日と90日の全生存期間も延長した。

最後に、アルコールに関連する「腸脳軸」の一因としての微生物叢について、興味深い研究が1つあり、FMTがアルコール使用障害を有する肝硬変患者の渇望症候群を改善することが実証された [113] 。

4.4. 肝性脳症
肝性脳症（HE）は、肝不全患者における臨床的重症度が非常に多様な神経精神症候群である。HEは、機能不全に陥った肝臓で適切に代謝されず、また全身シャントを通じて肝フィルターを迂回し [114] 、中枢神経系に循環して毒性作用を発揮する、循環する低分子の神経毒性作用によって引き起こされると理解されている。アンモニア、インドール、メルカプタン、ベンゾジアゼピン様化合物など、これらの物質のほとんどは腸内細菌叢によって産生される [115] 。ディスバイオーシスと細菌の移行は、肝硬変の進行に重要な寄与因子であり、それ自体がHEのような合併症の病因に関与している [116] 。HEの臨床症状は、代謝因子だけでなく、神経炎症にも左右され、これもまた腸由来の炎症やディスバイオシスと関連している [114,117]。肝硬変マウス、あるいは肝硬変患者の便で飼育されたマウスの脳皮質の神経炎症の程度は、肝機能の改善がなくても、以前に健康なドナーの便でFMTを受けた肝硬変患者からのFMTによって軽減することができ [118] 、腸脳軸の恒常性に対する腸内細菌叢の直接的な寄与を実証している。

HEの発症における腸内細菌叢の極めて重要な役割を考慮すると、現在のガイドラインでは、予防と治療の柱として非吸収性二糖類とリファキシミンが推奨されている [119,120]。しかし、最近の研究では、FMTが再発性または難治性のHEに対する治療法として評価されている。症例報告[121]からいくつかの有望なシグナルが得られた後、Bajaiらは、再発性HEを有する肝硬変患者を対象とした無作為化比較試験において、FMTの安全性を標準治療と比較した[122]。患者は、コロニー形成を促進するために5日間の広域抗生物質で前処置され、その後に、LachnospiraceaeとRuminococcaceaeを多く含む単一ドナーからの浣腸によってFMTが実施された。FMTは安全であり、HEのスコアリングシステムにおける重症度の低下と関連し、有益な乳酸桿菌科およびビフィズス菌科の相対的な増加と関連することが証明された。安全性と有効性におけるこれらの明らかな利点は、1年後も維持されているようであった [123]。別の第1相無作為化プラセボ対照試験では、肝硬変患者のHE治療における経口カプセル化FMTの安全性が実証された [124]。FMTカプセルで治療した患者では、認知機能の改善が認められただけでなく、ドナーの生着に関連していると思われる、便微生物叢内のルミノコッカス科の存在量の増加が認められた。さらに、炎症性タンパク質レベルの低下と細胞間接着分子E-カドヘリンの高発現が認められた。注目すべきことに、この研究では、患者はカプセル投与前に抗生物質を投与されていない。

最近のエビデンスでは、FMTが経頚静脈的肝内ポートコステリックシャント（TIPS）留置後に発生したHEの治療に有効である可能性も示されている [125] 。

4.5. その他の肝疾患と合併症
その他の肝疾患、および肝疾患の合併症におけるFMTの新たな役割の概要を表1に示す。

表1. その他の肝疾患と合併症におけるFMTの新たな役割。

病態/合併症 背景 FMTの使用経験
原発性硬化性胆管炎（PSC）

PSCは原因不明の慢性胆汁うっ滞性疾患であり、しばしばIBDと関連している。これまでのところ、進行を抑えるのに効果的な内科的治療は証明されておらず [126] 、肝移植が唯一の決定的な治療法である。

腸管透過性の亢進と腸内細菌異常症は、PSCの発症に潜在的に関与している因子である [127], [128] 。

PSCとIBDを併発した患者10人を対象に、FMTの安全性と有効性を評価した最初の小規模臨床研究がある [129] 。患者は大腸内視鏡検査により、1人のドナーから1回のFMTを受けた。

レシピエントに重篤な有害事象は発生せず、FMTはドナーからの微生物叢の生着と関連し、その結果、SCFAs産生菌の多様性と濃縮が増加した。

アルカリホスファターゼ血清レベルの低下が3/10人の患者で認められた。

B型肝炎ウイルス（HBV）感染症

腸内細菌叢は抗ウイルス反応に影響するようであり、腸内コロニー形成が不十分であると寛容免疫反応が促進され、幼少期のB型慢性肝炎感染のリスクが高くなるようである [130] 。

HBVに関連した慢性肝疾患では、様々な程度の腸内細菌叢の擾乱が報告されている [131] 。

B型慢性肝炎患者におけるFMTは、抗ウイルス治療を受けている患者33人のコホートにおいて、HBe抗原クリアランスと関連していた [132] 。

14人の患者は健康なドナーからFMTを受けたが、15人の患者は抗ウイルス療法のみを継続した。FMT群では2人の患者がHBe抗原消失に至り、FMT患者の25%で6ヵ月後にHBV-DNAが検出されなくなる進行が認められた。対照群ではHBe抗原の消失やHBV-DNAのクリアランスはみられなかった。FMT群では、1例が術後に著明な腹痛のため入院した。

多剤耐性菌

慢性肝疾患患者は全身感染率が高く、多剤耐性菌に関連した感染率は大きく、増加傾向にあり、感染した場合には予後不良となる [134,135] 。

再発性CDIに対するFMTは、レシピエントの腸内マイクロバイオーム内の抗生物質耐性遺伝子の減少と関連することが示され、FMTが多剤耐性菌に感染するリスクのある患者において、より広範な治療的役割を果たす可能性があるかどうかについて関心が高まっている [136] 。

先に述べた2つのFMT/HE試験[122,124]）から得られた糞便サンプルの分析により、経口および浣腸ルートのFMTはいずれも、レシピエントの腸内細菌叢における抗生物質耐性遺伝子の負荷の軽減と関連することが示された（[137]）。

経口FMTはベースラインと比較してβ-ラクタマーゼ遺伝子の減少を促進し、浣腸-FMT群では15日目にプラセボ群と比較してCepA（セファロスポリナーゼ）、VanWおよびリンコサミド耐性遺伝子の低レベルが認められた。対照的に、浣腸-FMT群では高いキノロン耐性およびβ-ラクタマーゼ発現が観察されたが、これはFMT前の抗生物質投与に関連している可能性がある［137］。

多剤耐性菌はFMTを介して肝硬変患者にも感染しており、関連する有害な臨床転帰を引き起こしているため、ドナーのスクリーニングは常に国際的なガイドラインに従う必要がある [138] 。

1. 免疫関連の腸管外障害
   5.1. 概要
   自己免疫疾患(AIDs)は、個々の免疫系が自己組織を攻撃することから生じ、その発症率は世界で約3～5％と推定されている [139] 。現在のところ、病因は完全には解明されていないが、これらの疾患の発症には、特定の遺伝的背景だけでなく、環境因子（生活習慣、食事、薬物、感染症など）が重要な役割を果たしていることが認識されている [139,140] 。これらの病原因子の中で、腸を含む粘膜表面のマイクロバイオームの役割を示す証拠が増えつつある [141] 。

AIDs発症の基本的な前提条件は、免疫恒常性の乱れであり、エフェクターであるTh1およびTh17リンパ球や形質細胞が優勢となり、次いで抗原提示細胞（APC；樹状細胞やマクロファージを含む）によって活性化される炎症性状態となる [142] 。APCは、腸内細菌叢由来の抗原や毒素を輸送し、エフェクターであるTリンパ球やBリンパ球に提示し、その過程で活性化させる。健常者では、腸内細菌叢とAPCsの相互作用は、炎症促進経路の活性化、免疫調節Treg細胞の分化と増殖の増加に寄与する。[143,144]。逆に、AIDsに対する脆弱性因子（遺伝的素因など）を有する患者では、腸内細菌叢の擾乱が、病原性自己免疫性炎症反応を引き起こす [145,146]。

最近、関節リウマチ（RA）、多発性硬化症（MS）、I型糖尿病（T1D）、シェーグレン症候群（SS）など、様々な腸管外AIDsにおける腸内細菌叢組成の擾乱を実証する文献が増加しており [21, [147], [148], [149], [150]、本節の残りの部分では、このような環境におけるFMTの潜在的役割を探る。

5.2. 関節リウマチ（RA）およびその他の炎症性関節炎
RAは、進行性の滑膜組織の炎症によって特徴づけられるAIDであり、臨床的には、関節の痛み、腫れ、こわばりだけでなく、骨や軟骨にも現れる [151] 。炎症性関節炎のマウスモデルは、腸内細菌叢の寄与を実証しているようである。例えば、アジュバント誘発関節炎の動物モデルでは、腸内細菌叢はマグロのエラスチンペプチドを介して間接的に調節された [152]。マグロエラスチンペプチドを毎日摂取すると、実験マウスの血清、骨、大腸において、炎症性サイトカインが有意に低下し、免疫抑制性サイトカインが上昇した。注目すべきことに、高レベルのエラスチンペプチドで処置したマウスのFMTは、マグロエラスチンペプチドの関節炎関連効果を改善した［152］。

関節リウマチにおけるFMTの使用は、現在進行中の2つの第2相ランダム化臨床試験で検討されているが、結果はまだ発表されていない［153,154］。ある症例報告では、RAの再燃をきたした20歳の女性が大腸内視鏡的FMTを受けた症例が報告されており、安全かつ効果的であったようである。具体的には、1週間後に、リウマトイド因子の低下、疾患活動性スコア28（DAS-28）の低下（1.9から1.4へ）、健康評価アンケートの改善がすべて観察された［155］。

潜在的な新規治療としてのFMTは、現在、若年性特発性関節炎、変形性関節症、乾癬性関節炎(PsA)を含む他の炎症性関節炎/筋骨格疾患において研究されている［[156]、[157]、[158]］。この分野におけるこれまでの研究では、有望なシグナルが示されているものの、有効性に関する確固とした臨床的結論を出すには時期尚早である。

5.3. シェーグレン症候群
シェーグレン症候群（SS）は、炎症性自己免疫疾患として分類される；これは一般的に涙腺と唾液腺を侵すが、他の外分泌腺が侵されることもある。一般的な疾患の特徴として、ドライアイまたは瘢痕性角結膜炎、唾液流量の減少、血清抗Ro抗体またはリウマチ因子陽性が挙げられる。この疾患の有病率は0.1～0.6％で、主に女性が罹患する [41,159] 。

マウスを用いたモデル研究では、自己反応性T細胞を伴うシェーグレン様涙角結膜炎を自然発症した無菌マウスを、通常飼育マウスから採取したFMTで治療した［160］。FMT後8週間までに、結膜杯細胞の密度と量の改善、自己反応性CD4+ T細胞の改善、角膜上皮バリアの破壊の減少が観察された。腸内細菌叢プロファイルも、ドナーのものへの変化が観察された。別の研究では、シェーグレン症候群（SS）のような炎症が自然発生するCD25ノックアウトマウスを用いた研究が行われた[160]。この研究では、FMTによる治療は、自然発生的なドライアイの表現型を逆転させ、病原性CD4+IFN-γ+細胞の生成を減少させた[160]。

小規模の臨床研究において、Wataneらは10人のSS患者に1週間間隔で2回のFMT浣腸を行った［150］。大多数の患者において、ドナーのものに近いマイクロバイオーム・プロファイルへの移行が観察されたが、FMT後3ヵ月でドライアイの症状が改善したと述べた患者は5人だけであった［150］。

5.4. 1型糖尿病
1型糖尿病（T1D）は、膵β細胞の進行性破壊を特徴とする自己免疫疾患である。T1Dにおける腸内細菌叢の役割、および腸内細菌叢の変化におけるFMTの役割の可能性については、動物モデル [161,162] で研究されてきたが、その結果はさまざまであり、最近ではヒトを対象とした研究も行われている。

de Grootらによる最近の研究では、発症後間もない（6週間未満）成人T1D患者を2群に無作為に割り付け、経鼻十二指腸チューブによる3回の自家または同種FMTを実施した［163］。治療後12ヵ月の時点で、同種FMTの使用はT1Dの進行を止めるか、少なくとも有意に遅らせることに関連することが観察された。さらに、小腸のプレボテラレベルは、残存β細胞機能と逆相関しているようであった［163］。現在、T1D治療に対するFMTの有益性を検討するために、少なくとも3つのRCTが進行中である［[164]、[165]、[166]］。

5.5. 多発性硬化症
多発性硬化症（MS）は、中枢神経系の慢性、多巣性、炎症性、脱髄疾患であり、T細胞主導のミエリン指向性自己免疫に起因する。

多発性硬化症様疾患の実験的マウス研究において、間欠的絶食が疾患の重症度の軽減と関連することが示され、その根底にあるメカニズムは、腸内微生物の豊富さの増加や抗酸化的微生物代謝経路を含む腸内細菌叢の変化であることが示された［167］。さらなる実験では、間欠的絶食マウスから通常食の罹患マウスへのFMTが、再び疾患の重症度を軽減することが示された［167］。

FMTの潜在的な有効性は、9人のMS患者を対象とした臨床試験で検討され、最長6ヵ月間、毎月FMTによる治療が行われた［168］。Alらは、これらの患者においてFMTが安全で忍容性の高い方法であることを示した。ドナーとMS患者の間で、サイトカイン、α-ダイバーシティ、β-ダイバーシティに統計学的に有意な変化はみられなかった。小腸透過性に異常があった5人の患者のうち2人では、FMTの使用に関連して統計的に有意な改善が観察された [168] 。MSの治療におけるFMTの潜在的な役割について、RCTを含む現在進行中の多くの臨床研究が、さらなる探求を目指している［[169]、[170]、[171]、[172]、[173]、[174]、[175]］。

1. 結論と今後の方向性
   FMTが臨床で果たす役割は大きく、かつ大きくなっているにもかかわらず、現在のところ、一つの大きな困難は、アクセスの公平性に関するものである。国際的な協力の結果、FMTサービスのあらゆる側面に関連するベストプラクティス文書が発表されているにもかかわらず [176]、最近、ヨーロッパでは、rCDIを治療するためにFMTの対象となりうる患者の最大90％がFMTを利用できていないと推定されている [177]。この領域における継続的な課題は、規制当局からの期待の高まりに加え、便バンクやその他のFMTサービスの確立、維持、スタッフに必要なリソースに関連しており、マイクロバイオーム生物学の専門知識を有する教育病院や意欲的な学術センター以外では容易に利用できない可能性がある。FMTサービスの運営に必要なリソースに関するこの問題は、COVID-19パンデミック [178]の際に特に大きな負担となったが、COVID-19 [179,180]に関連するFMT関連の懸念を軽減するためのコンセンサスアプローチ（他の公衆衛生シナリオ [181]とともに）が報告されている。このため、ドナーとレシピエントを適合させるためのアプローチや、FMTの成功の可能性を最大化するためにドナーの選択とレシピエントの準備を最適化する方法など、FMTの臨床使用に関連する多くの「既知の未知」に関する疑問に対する証拠に基づく答えを提供することが困難であった［182］。しかし、FMTに関する国際共同研究ネットワークの構築、FMT使用に関連した前向き登録 [183,184]、FMT研究からのメタゲノムデータの大規模メタ解析 [35,36]は、その過程を解明するのに役立っている。

現在、特に勢いがあるのは「次世代型」FMT製品の開発であり、本稿執筆時点では、浣腸投与による全スペクトラムマイクロバイオーム製品がrCDIの治療薬としてFDAから承認されている [185] ；その他の潜在的な「マイクロバイオーム治療薬」もCDI関連の臨床試験で有望視されている [186,187] 。このような治療法は大きな進歩ではあるが、潜在的なコスト、規制の状況、幅広い環境での利用可能性 [188] 、従来のFMTに匹敵する有効性があるかどうかなど、その使用については疑問が残る。さらに、このような治療薬は現在のところCDIの環境では大きな可能性を示しているが、CDI以外の環境 [189] では有効性に大きなばらつきがあり、CDIと比較して、これらの病態の病因に対する腸内細菌-宿主相互作用の乱れの寄与がより複雑であることを少なくとも部分的に反映している可能性が高い。

このような研究を総合すると、FMTに対する期待をリセットするのに役立つかもしれない。より具体的には、FMTをすべての疾患に対する「万能薬」と見なすよりも、さまざまな疾患における微生物-宿主相互作用についての知見を得るための重要な発見ツール、および／または、その有効性のメカニズムを理解するために多大な研究を必要とする治療法と見なす方が適切かもしれない。例えば、マイクロバイオーム治療産業における多くのアプローチは、定義された微生物群に基づくものであったが、将来的には、微生物由来の酵素、代謝産物、その他の低分子化合物からなる代替的または付加的なマイクロバイオーム治療法が登場する可能性もある[190]。

このように、FMTが従来の医療に統合された「最初の10年間」は、急速な進歩の一つであったが、将来に向けてはチャンスと課題の両方があり、可能性を最大限に発揮するためには、基礎科学、臨床医、産業界、規制当局からの統合的なインプットが必要となる。

健康なドナーから炎症性、代謝性、感染性、免疫疾患を持つレシピエントへの標準化されたFMTは、ディスバイオシスに対抗し、レシピエントの基礎疾患を逆転させることが実証されている。さまざまな研究環境において、FMT成功のメカニズムとして、微生物叢の直接的なコロニー形成とレシピエントの腸内環境の変化の両方が報告されている。

FMTの送達には、ドナーの細菌だけでなく、バクテリオファージ、真菌、miRNAも含まれる。腸内細菌叢組成の変化は、短鎖脂肪酸レベルの回復を促進し、胆汁酸代謝を改善する。また、FMTは自然免疫および適応的宿主免疫の改善と関連している。

著者貢献
GIとFRPが総説を構想した。BHM、ET、SP、MF、NDT、FRP、GIが初稿を執筆した。すべての著者が重要な知的内容について原稿を修正し、最終原稿を承認した。

利益相反宣言
B-H.M.は、Finch Therapeutics Group、Ferring Pharmaceuticals、Summit Therapeuticsからのコンサルタント料を報告する。A.G.は、Eisai Srl、3PSolutions、Real Time Meeting、Fondazione Istituto Danone、SinergieSrl、Board MRGEおよびSanofi SpAからコンサルタント料、武田薬品SpA、AbbVieおよびSandoz SpAから講演料、VSL3およびEisaiから諮問委員会委員としての個人的報酬を受領している。G.C.は、フェリング・セラピューティクス社の顧問として個人的報酬を受領しています。G.I.は、Biocodex社、Danone社、Sofar社、Malesci社、Metagenics社およびTillotts Pharma社の講演者として、またFerring Therapeutics社、Giuliani社、Malesci社およびTillotts Pharma社のコンサルタントおよび/またはアドバイザーとして個人的な報酬を受けている。その他の著者には、開示すべき利益相反はない。

謝辞
BHMはNIHR Academic Clinical Lectureship（CL-2019-21-002）を受けている。インペリアル・カレッジ・ロンドンの消化器疾患部門は、インペリアル・カレッジ・ヘルスケアNHSトラストおよびインペリアル・カレッジ・ロンドンを拠点とするNIHR Imperial Biomedical Research Centre（BRC）から財政的およびインフラ的支援を受けている。

本研究は、ローマ・カトリック大学のLinea D-1およびイタリア保健省のRicerca Finalizzata Giovani Ricercatori 2018（プロジェクトGR-2018-12365734）によりG.I.に、イタリア研究省のBIOMIS助成金によりA.G.、G.C.およびG.I.に支援された。さらに、A.G.、G.C.およびG.I.は、科学研究への貴重な支援に対してローマ財団に感謝する。資金提供者は、研究デザイン、データ収集・分析、出版決定、原稿作成には一切関与していない。

データの利用可能性
論文に記載された研究に使用されたデータはない。

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1
共同筆頭著者

2
共同上席著者。

© 2023 The Authors. エルゼビア社発行。
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