小腸菌過多症の小児における生化学的、炎症性バイオマーカーと超加工食品摂取の評価横断的研究

目的本研究では、小腸細菌過剰増殖症（SIBO）と診断されたブラジルの小児を対象に、人体計測、生化学、炎症性バイオマーカー、および食事摂取量を評価し、SIBOでない小児と比較した。方法 7～10歳の小児106人を対象とした横断研究である。小腸細菌過剰増殖（SIBO）を診断するためにブドウ糖-水素呼気試験を行った。人体計測と食事の特徴を評価した。血液サンプルを採取し、血清生化学パラメータとサイトカインを測定した。結果 SIBOの発生率は13.2％であった。年齢、BMI、BMI/年齢WC、BFP、性別および生化学的マーカーは、SIBO陽性児とSIBO陰性児で同様であった（p＞0.05）。超加工食品の多量摂取は、SIBO陰性児と比較してSIBO陽性児で高い傾向があった（47.8±8.2 vs. 42.6±9.5,p= 0.06）。IL-17の血清レベルは、SIBO陽性児ではSIBO陰性児よりも高かった［69.5（5.4-125.7） vs 53.4（2.3-157.7）、p= 0.03］が、IL-10の血清レベルは、SIBO陽性児ではSIBO陰性児よりも低かった［2.3（0.6-7.2） vs 5.7（0.5-30.8）、p= 0.04］。最後に、性別、BMI、年齢で調整したロジスティック回帰では、超加工食品の摂取（p= 0.03）とIL-6レベル（p= 0.003）がSIBOの発生に寄与することが明らかになった。結論：本研究により、ブラジル北東部に居住する小児におけるSIBOの13％の発生が初めて同定され、超加工食品の消費とIL-6の血清レベルが小児科集団におけるSIBOの発生に影響を及ぼす可能性が示された。

キーワード

小児；小腸内細菌過剰増殖；炎症；生化学的パラメータ；食物摂取

1 はじめに

生活習慣の乱れは、小児集団における不利な健康転帰、QOLの低下、消化器疾患、代謝性疾患、炎症性疾患のリスク上昇と関連している [1,2,3] 。高カロリー食、超加工食品の大量摂取、果物・天然野菜・食物繊維の低摂取は、肥満および関連する胃腸疾患、代謝性疾患、炎症性疾患と関連している [4,5,6] 。

初期の知見から、超加工食品の大量摂取は腸内細菌叢に悪影響を及ぼし、腸の恒常性を乱し、腸および全身性の低悪性度炎症を促進する可能性があることが示されている [7,8,9] 。超加工食品の過剰摂取は、特定の細菌の過剰増殖や腸内有益細菌の減少の危険因子となる可能性がある [10] 。

小腸細菌の過剰増殖（SIBO）は、小腸における特定の微生物の過剰増殖を特徴とする異種の疾患である [11,12] 。SIBOは宿主の生理機能を破綻させ、消化管および非消化管の症状や合併症を引き起こすことがある [11,12] 。小児におけるSIBOの有病率は、広範な臨床状況で研究されており、慢性腹痛、腹部膨満感、下痢、鼓腸などの非特異的な消化器症状の原因として関与している [11] 。

SIBOは、小児における細菌転座、低悪性度炎症、代謝異常の危険因子である可能性がある [11] 。しかしながら、研究数が少ないため、SIBOが小児の代謝および炎症転帰に及ぼす影響についての理解は限られている [13] 。そこで本研究では、SIBOと診断された小児の生化学的・炎症性バイオマーカーと食事摂取量を評価し、SIBOでない小児と比較した。

2 方法

2.1 倫理的配慮

ヘルシンキ宣言に従い、本断面研究を実施した。ブラジル、ジョアンペソアにあるパライバ連邦大学保健科学センターのヒト研究倫理委員会から承認を得た（プロトコル番号4.676.103）。すべての保護者に研究内容を説明し、データ収集の前に、国家保健審議会決議466/2012に概説されたガイドラインに従って、書面によるインフォームド・コンセントを提供した。本研究は2021年4月28日に倫理承認を受けた。

2.2 メンバーと研究計画

本研究は、公立小学校に在籍する7歳から10歳の男女の児童を対象とした。データ収集と募集は、2022年4月から2023年9月にかけて学校で行われた。身体計測に支障をきたす身体的制限がある場合、心理学的または行動学的障害がある場合、薬を服用している場合、解析に支障をきたす可能性のある疾患がある場合は除外した。小腸内細菌過剰増殖（SIBO）を診断するために、合計106人の児童が呼気水素検査を受けた。さらに、子どもたちは身体測定、体組成、血液サンプルの評価を受けた。

2.3 水素呼気試験の評価

呼気試験の前に、子供とその両親の両方は、具体的な指示を受けた。検査前24時間は、牛乳や乳製品、食物繊維の多い食品、甘い飲み物、清涼飲料水、工業用ジュースを避け、12時間絶食することが求められた。さらに、試験前30日間はプロバイオティクスを使用しないよう指示された。試験当日、子供たちは歯ブラシ、歯磨き粉、デンタルフロスが入った口腔衛生キットを渡され、歯を清潔にした。試験中、子供たちは標準化された装置にゆっくりと息を吹きかけ、ベースラインの呼気水素濃度を測定した。その後、標準化されたグルコース溶液（グルコース50gとストロベリー香料250mgを水200mLに溶かしたもの）を摂取し、グルコース摂取前後15分、30分、60分、90分、120分後に呼気サンプルを採取した[12]。水素呼気試験は、EasyH2-P00401（Dynamed社、ブラジル、サンパウロ）を用いて実施した。呼気サンプルは、EasyH2バージョン2.0ソフトウェアを使用してH2について直ちに分析され、陽性はベースラインよりH2が20以上増加したものと定義された[11]。H2検査の限界はあるものの、実用的で非侵襲的であるため、小児SIBOの診断に有用なツールであり続けている[11]。

2.4 身体計測と体組成

本研究では、身体計測と身体組成を評価した体重は電子体重計（Omron®、モデルHBF-514C、ブラジル、サンパウロ）を用いて測定し、身長は身長計（alturaexata®、ブラジル、ベロオリゾンテ）を用いて測定した。栄養状態は、年齢と性別の体格指数（BMI/A）に基づき、WHOの基準に従い、Anthro plus（バージョン1.0.4；WHO）を用いて測定した。

ウエスト周囲径は、0～200cmの範囲で0.1mm精度のフレキシブルスチールテープを用いて測定した（Sanny®, São Paulo, Brazil）。皮下脂肪厚は、0.1mm精度の科学的脂肪計（Sanny®）を用いて、常に体の右側で3回測定した。これらの測定の平均値が体脂肪率の推定に用いられた。評価はすべて訓練を受けた調査員が行った。

2.5 食物摂取量の評価

子どもたちの食事摂取量を評価するために、平日と休日の両日に実施される2日間の食事記録-アンケートを用いた。訓練を受けた栄養士による面接では、ポーションサイズを明確に定義するためにグローバルダイエットの写真アルバムを使用した。24時間データの入力後、品質管理手順が実施された。その後、データはBRASILNUTRI®ソフトウェア（バージョン1）に入力され、これは2017-2018年家計調査（ポルトガル語の頭文字をとってPOFと呼ばれる）用に特別に設計された。食品は、NOVAの食品分類に基づき、（1）未加工または最小限の加工食品、（2）加工料理食材、（3）加工食品、（4）超加工食品の4つのグループに分類した。食品の加工度合いに基づいて、2つの24時間（R24h）の平均エネルギー消費量（キロカロリー）を計算した。食品を分類することで、未加工食品、加工食品、超加工食品からのエネルギー摂取量を具体的に計算することができた。グループ1、2、3、4からの摂取エネルギーの合計を総消費カロリーとした。グループ1と2のエネルギーは、まとめて未加工食品に分類された。総カロリー消費量に対する各相対的割合は、未加工食品、加工食品、超加工食品の割合として求めた。

2.6 血液サンプルと生化学およびサイトカイン測定

自動分析装置（Lab-Max 240, Labtest, Lagoa Santa, MG, Brazil）と標準化されたキット（Labtest, Lagoa Santa, MG, Brazil）を使用し、製造者の指示に従って、様々なバイオマーカーの血清濃度を評価した。これらには、アルブミン、アラニントランスアミナーゼ（ALT）、アスパラギン酸アミノトランスフェラーゼ（AST）、コレステロール、低比重リポ蛋白コレステロール（LDL-c）、高比重リポ蛋白コレステロール（HDL-c）、空腹時グルコース、糖化ヘモグロビン（HbA1c）、c反応性蛋白（c-RP）が含まれた。さらに、以前の研究 [2] に記載されているように、サイトメトリービーズアレイ（CBA）法を用いてサイトカインを測定した。IL-2、IL-4、IL-6、IL-10、IL-17a、IFN-γ、およびTNF-αを含むサイトカインの定量には、Becton Dickinson Biosciences社のTh1/Th2/Th17 CBAキットを使用した。各複合体の蛍光強度はサイトカイン濃度に対応する（単位はピコグラム/ミリリットル、pg/mL）。解析にはAccuri C6BD®フローサイトメーターを用い、CBAデータはFCAP 1.0.1 software

2.7 統計解析

Kolmogorov-Smirnov検定を用いてデータの正規性を評価した。記述統計量は、平均値（標準偏差）または中央値（最小値-最大値）で報告した。群間比較は、パラメトリックデータにはStudentのt検定、ノンパラメトリックデータにはMann-Whitney検定を用いて行った。さらに、小腸内細菌過剰増殖（SIBO）、超加工食品の摂取、および血清サイトカイン値の関係をさらに調べるために、ロジスティック回帰分析を採用した。すべての統計解析はGraphPadPrism®（バージョン8.01）を用いて行い、有意性はp＜0.05で維持した。

3 結果

SIBOの発現率は13.2％であった。SIBOを陽性と陰性に分類した後、いくつかの変数について比較分析を行った。年齢、BMI、BMI/A、ウエスト周囲径（WC）、体脂肪率（BFP）および性別は、統計的に有意な差を示さなかった（p>0.05、表1）。さらに、脂質および肝機能、糖代謝、アルブミン、c-RPの生化学的マーカーは、SIBO陽性児と陰性児の間で同様であった（p＞0.05、表1）。

表1 小腸内細菌過剰増殖（SIBO）陰性および陽性の小児における人体測定および生化学的変数、年齢、性別の評価

SIBO陽性と判定された小児は、SIBO陰性と判定された小児と比較して、カロリー、未加工食品または加工食品の消費量が同程度であった（p＞0.05、表2）。しかし、SIBO検査が陽性の子どもは、強い傾向が示すように、超加工食品の消費量が多かった（p= 0.06、表2）。甘いビスケット、砂糖添加食品、工業化チョコレート乳製品、塩味クリームクラッカービスケット、工業化ジュースパウダー、清涼飲料水、コーンスナック、ソーセージ、モルタデッラ、ハム

表2 小腸内細菌過剰増殖（SIBO）陰性および陽性の小児における食物摂取の評価

INF-γ、TNFα、IL-6、IL-4、IL-2の血清濃度は、SIBO陽性児と陰性児の間で同程度であった（p>0.05、表3）。しかし、SIBO陽性児は、SIBO陰性児に比べてIL-17の血清中濃度が高く、IL-10の血清中濃度が低かった（p＜0.05、表3）。

表3 小腸内細菌過繁殖（SIBO）陰性および陽性の小児におけるサイトカインの評価

SIBOに対する変数の影響を調べるためにロジスティック回帰分析を行った。2つのモデルを使用し、1つは抗炎症性サイトカインIL-10を分析し、もう1つは炎症性サイトカインIL-6を分析した。モデルには、超加工食品の消費、性別、BMI、年齢などの他の変数も含まれた。2番目のモデル（p= 0.01）では、超加工食品の消費量（p= 0.03）とIL-6レベル（p= 0.003）がSIBOの発生に寄与することがわかった（表4）。

表4 小腸内細菌過剰増殖（SIBO）を超加工食品およびサイトカイン血清レベルを予測因子として予測するロジスティック回帰分析（小児）。

図1に実験デザインと主な結果を示す。

図1 横断的研究で得られた実験デザインと主な結果を示す模式図

4 考察

ブラジル北東部に住む小児におけるSIBOの発生率は13.2％であった。この研究では、SIBO陽性児では超加工食品の摂取が多い傾向がみられた。さらに、SIBO陽性児ではIL-17レベルが上昇し、IL-10レベルが低下していた。性別、BMI、年齢で調整したロジスティック回帰では、超加工食品の消費とIL-6レベルがSIBOの有意な予測因子である可能性が示された。

一般集団におけるSIBOの有病率は、2.5％～22％と幅があり、年齢と併存疾患の発生がSIBOのリスクにプラスの影響を及ぼす [14] 。小児におけるSIBOの疫学に関するデータは、研究数が比較的少ないため限られている。SIBOの有病率は、プロトンポンプ阻害薬 [15] を使用している小児における8.9％から、慢性腹痛 [16] を有する小児における91％まで、調査された臨床状況によって異なる。

先行研究では、肥満でも低体重でも起こりうる体組成とSIBOの発生との関連が示唆されている。体脂肪率の増加は、小児におけるSIBOの可能性の高さと関連していた。脂肪組織過剰のイタリア人小児36人の小規模サンプルを用いた研究では、肥満および過体重の小児におけるSIBO陽性の有病率は72.2％であった [13] 。ブラジルでは、南東地域の小児および青年を対象に実施された研究で、SIBOの発生率が31.5％であることが明らかにされ、SIBO患者はそうでない患者に比べて年齢に対する体重のZスコアが低く、腸管透過性が高いことが示された [17,18] 。本研究では、BMIはSIBOの予測因子ではなかった。

超加工食品は、エネルギー密度、脂肪、糖分、塩分が高く、食物繊維が少ないという特徴がある [19] 。2004年から2014年にかけて実施された全国代表的な食事調査のデータを用いると、超加工食品はブラジルの小児および青少年が摂取する全カロリーの25％を占めていた [20] 。それから約10年後、私たちは子どもたちの超加工食品の驚くべき消費を発見し、全消費カロリーの40％以上を占めた。また、SIBOの小児では、超加工食品の消費が増加する傾向があることもわかった。メタアナリシスのレビューによると、超加工食品への暴露が多いほど、胃腸障害や心代謝障害を含むいくつかの障害の発生と関連することが示された [21] 。さらに、5つの研究を対象とした別のメタアナリシスでは、肥満のある人におけるSIBOのリスク増加は統計学的有意性には達しなかったが、超加工食品の消費量が多い欧米諸国の研究のみを含めると有意であった [22] [5] 。

超加工食品の大量消費は、腸内細菌叢および腸粘膜との相互作用に影響を及ぼし、腸の構造的および機能的変化を引き起こし、局所的な酸化反応および炎症反応を引き起こし、腸内細菌叢の負の変調に寄与し、SIBOにつながる可能性がある [23] 。超加工食品の摂取は、腸内の炎症経路の刺激を誘発する要因の一つとして同定されており、SIBOの原因の一つとして同定されている [24,25,26] 。

SIBO患者では、リポ多糖の産生と血流への移行が増加することで、慢性的な全身性炎症が誘発されるという証拠がある [27] 。この研究では、SIBOの小児において、IL-10の血清中濃度が低下する一方でIL-17の血清中濃度が上昇することが初めて示され、これらの小児における全身性炎症状態の機能不全が示唆された。炎症とSIBOの関係は、さらなる調査が必要なギャップである。ある研究では、SIBOの存在が十二指腸液中のIL-1β濃度の上昇と関連していることが示されているが[28]、他の研究では、SIBO陽性児と陰性児の間で全身性炎症の測定値に差はないことが示されている[13,25]。

以上を考慮すると、本研究は、超加工食品の摂取と全身性炎症パラメータの変化が、小児におけるSIBOの発生に寄与している可能性を理解する上で、革新的な視点を提供するものである。この声明は、性別、年齢、BMIで調整したモデルにおいて、超加工食品の多量摂取とIL-6の高値との組み合わせが、これらの小児においてSIBOを誘発しうることを示した本研究の結果によって支持される。無作為化プラセボ対照試験では、Saccharomyces boulardiiCNCM I-745を含むプロバイオティクスを1回250mg、1日2回、3ヵ月間投与することが、肝硬変のSIBOを根絶するのに有効で安全であることが示された [20] 。プロバイオティクス療法が小児のSIBOを根絶するのに有効かどうかは、まだ調査されていない。この研究の潜在的な限界は、腹痛、腹部膨満感、下痢、便秘などの症状が記録されていないことである。水素検査でSIBO陽性と判定された小児では、小腸培養を行うことができる。さらに、16S rRNAの塩基配列決定がさらなる調査のために使用される可能性がある。

本研究は、ブラジル北東部に住む小児における13％のSIBOの発生を初めて同定し、超加工食品の消費とIL-6の血清レベルが、小児集団におけるSIBOの発生に影響を及ぼす可能性があることを示した。現在、小児のSIBOの診断や治療に関するガイドラインはないが、抗生物質がSIBO管理の第一選択であることに変わりはない。しかし、低FODMAP（Fermentable Oligosaccharides, Disaccharides, Monosaccharides, and Polyols）またはプロバイオティクス療法などの食事介入が、小児のSIBO治療に有用であるかどうかを知るためには、さらなる研究が必要である。

著者貢献

概念化とデザイン P.C.T.C.、D.B.D.、J.L.d.B.A. 形式分析および調査データ収集：P.C.T.C.、D.B.D.、J.L.d.B.A. データ取得：P.C.T.C., D.B.D., T.A.F.V.d.N., R.C.S.d.M., L.d.L.T.T., A.d.C.P.d.A.N. and V.J.B.M. and J.L.d.B.A. 執筆：原案作成 P.C.T.C.、J.L.d.B.A. 執筆-校閲・編集執筆-原案作成：P.C.T.C.、J.L.d.B.A.、J.L.d.B.A.。

資金提供

本論文で報告された研究は、パライバ州研究財団（FAPESQ、助成金番号41903.612.28794.22092020）および高等教育人材向上調整局（CAPES、財務コード001）からの助成金の支援を受けている。

施設審査委員会声明

本研究は、ヘルシンキ宣言に従って実施され、Lauro Wanderly大学病院の倫理委員会（プロトコル番号4.676.103、2021年4月28日承認）によりヒトを対象とする研究について承認された。

インフォームド・コンセント

本研究に参加した被験者からインフォームド・コンセントを得た。

データの利用可能性に関する声明

本研究の結果を裏付けるデータは、合理的な要求があれば、対応する著者から入手可能である。

謝辞

de Brito Alves, JLは、CNPqの研究生産性フェローシップに感謝する。生化学自動分析装置を提供してくれたAlexandre Sérgio Silvaに感謝する。

利益相反

本研究に利益相反はない。

参考文献

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小腸菌過多症の小児における生化学的、炎症性バイオマーカーと超加工食品摂取の評価 横断的研究

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