宿主の遺伝的背景は、生活史的特徴とマイクロバイオーム組成に対する相互糞便移植の結果を決定する
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公開日：2022年12月23日
宿主の遺伝的背景は、生活史的特徴とマイクロバイオーム組成に対する相互糞便移植の結果を決定する
Heli Juottonen, Neda N. Moghadam, ...Juan A. Galarza 著者を表示する
動物マイクロバイオーム4巻、記事番号：67（2022）この記事を引用する
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メトリクス詳細
概要
背景
微生物は、宿主の生態学的、化学的、生理学的プロセスの根幹を担っている。したがって、防御から成長までの宿主の生活史特性は、生物環境と遺伝子型だけでなく、微生物相の組成によっても決定される。しかし、これらの要因の相対的な重要性や相互作用は、生物によって異なる可能性がある。特に鱗翅目では、永久的なマイクロバイオームを持たず、マイクロバイオータは主に食餌と環境によって決定されると主張されてきたため、こうした関連性は依然として不明である。我々は、成長を含むいくつかの形質が異なる2つの色彩遺伝子型のオオタバコガ（Arctia plantaginis）について、マイクロバイオームの特異性とその生活史形質への影響について検証した。すべての個体は、実験室で標準化された条件で数世代にわたって育てられた。幼虫の糞を相互に移植する前後で遺伝子型の細菌群集を分析し、成長速度、蛹の質量、防御分泌物の産生を追跡した。
結果
移植後、成長の速い遺伝子型は対照群に比べ有意に成長が遅くなったが、成長の遅い遺伝子型は成長速度に変化がなかった。また、フラス移植は、成長の速い遺伝子型の防御分泌物の量を増加させたが、蛹の量には影響を与えなかった。その結果、成長速度の速い遺伝子型は、成長速度の遅い遺伝子型よりも移植に対して感受性が高いことがわかった。遺伝子型間のマイクロバイオームの違いは、遺伝子型に基づく食餌や環境からの細菌の選択的なフィルタリングを強く示唆している。昆虫に関連するErysipelotrichaceaeの新しいクラスタは、成長の速い遺伝子型にのみ存在し、特定のEnterococcaceaeは成長の遅い遺伝子型に特徴的であった。これらの腸球菌は移植後、成長の速い遺伝子型に多く見られるようになり、成長の遅さが腸球菌の存在に関係している可能性が示唆された。
結論
鱗翅目（りんしもく）昆虫の宿主である鱗翅目（りんしもく）昆虫の生活史形質が、相互の糞移植により遺伝子型特異的に変化することを示した。この結果は、確率的に形成される変動性の高い細菌群集を背景としながらも、幼虫の糞のような特定のライフステージや組織において、遺伝子型特異的な選択的フィルタリングによって細菌群集を微調整できることを示すものである。以上のことから、宿主の遺伝子型が微生物群集のコロニー形成のしやすさに影響を与え、その結果、宿主の生活史上の重要な形質が変化することが示唆された。
背景
集団内の形質の多様性は、遺伝的多型によって部分的に決定されることがある。遺伝子型と表現型の関連を明らかにすることで、形質の進化や適応的な優位性を分析することができる。また、昆虫を含む全ての動物が持つマイクロバイオームが表現型に影響を与える可能性があることが認識されつつある[20]。一般に，マイクロバイオームは宿主の生活史やフィットネスに影響を与える可能性がある[31, 58, 99]．昆虫では，マイクロバイオームが行動，栄養，生活史の形質と関連している [11，114，119]．さらに、マイクロバイオームの構成は、宿主の遺伝的背景によって変化する可能性があります [58, 119]。例えば、腸内細菌は表現型に対する遺伝子型の影響を媒介することができる。ショウジョウバエでは、宿主の遺伝子型がマイクロバイオーム組成に影響を及ぼし、表現型間の栄養の違いをもたらしている[11]。
安定した共生微生物群は、昆虫の成長を助けるなど、宿主に利益を与えることができる [18, 41, 48]。一方，相互依存的な共生体であってもコストが発生し [75]，日和見病原細菌は宿主に大きな不利益をもたらすことがある [39, 97]．これらの共生の結果は，微生物と宿主の間の遺伝子型-遺伝子型相互作用 [79] や，微生物間の相互作用 [55, 98] に依存する可能性がある．例えば，エンドウアブラムシ（Acyrthosiphon pisum）では，宿主の遺伝子型が共生細菌による病原体に対する防御に影響を与える [79, 121]．その結果、宿主から微生物への影響は、宿主におけるマイクロバイオームの構築に重要な役割を果たす可能性がある [23]。昆虫における微生物の定着に影響を与える選択的メカニズムには，特殊な器官 [53, 73] や，自然免疫のように宿主の遺伝的背景によって変化するメカニズム [54, 72] がある．このような宿主の形質や遺伝的背景によるフィルタリングは，宿主のフィットネスや生命誌に影響を与える可能性がある [52]．
鱗翅目幼虫の腸内細菌は，食草の消化・解毒 [117, 124] や侵入者に対する抗菌性化合物の生産により，宿主に利益をもたらす代謝的可能性を示している [92]．しかし、脱皮や変態時の腸の混乱、高アルカリ性pH（最大11-12）、特殊な腸構造の欠如、および食物の高速通過は、一貫した共生マイクロバイオームの発達を制約することがある[20]。したがって，いくつかの研究では，鱗翅目には安定したマイクロバイオームが存在しないと結論づけている [35, 61, 103]．食性，生息地，発達段階が腸内細菌に与える影響についての報告 [7, 29, 44, 92, 93, 103] があるものの，鱗翅目における細菌の生態的役割については明確なコンセンサスが存在しない [77]．
鱗翅目幼虫の成長は，マイクロバイオーム組成と相関がある[90]，あるいは相関がない[12]ことが判明している．鱗翅目幼虫の抗生物質処理も同様に，成長の増加 [27, 116], 減少 [124], または成長への影響なし [35] を示している．さらに，軸在性幼虫では成長の増加が観察されている[62]．このように，微生物相と鱗翅目成長形質との間の因果関係は，依然として不明である．このような関係を明らかにする一つの方法は，微生物叢の移植である．移植（または細菌療法）は，健康や病気に影響を与える微生物の可能性を研究するために，生物医学の分野で広く応用されている [1, 118, 126]．その原理は，健康な個体から不健康な個体へ微生物を移植することで，有益な微生物を増やしてバランスのとれたマイクロバイオームを回復させることを目的としている．昆虫では、ダンゴムシ、ゴキブリ、マルハナバチ、寄生蜂において、腸内細菌叢移植が宿主の発生、免疫反応、生存における微生物の重要性を明らかにし始めている[42, 68, 78, 80, 113]。しかし，昆虫の中で最も種数が多く，生態学的に重要なグループの一つである鱗翅目では，このような研究は不足しており，微生物についてスクリーニングされた種は0.1%未満である[77]．鱗翅目における微生物の機能的役割や特異性が不明確であることから、このグループは移植実験にとって特に重要なターゲットとなっている。
ここでは、遺伝的背景と生活史的形質が異なるオオタバコガ（Arctia plantaginis）に対して、マイクロバイオーム移植の効果を調査した。幼虫期の期間が異なる2色の遺伝子型のオオミズアオの間で、餌にフラス（＝幼虫の糞）を加えて、相互糞便移植を実施した。実験昆虫は実験室で数世代にわたって飼育され、同じ条件で飼育され、同じ餌を与えられています。我々は、幼虫の発生過程と、その結果得られる成虫におけるマイクロバイオームの組成変化を追跡した。したがって、宿主の遺伝子型間で一貫したマイクロバイオームの違いがあれば、バクテリアの選択的なフィルタリングを反映している可能性があります。私たちは、（i）各遺伝子型がそれぞれ関連するマイクロバイオームを持っているか、（ii）それがライフステージを越えて安定しているか、（iii）マイクロバイオーム移植によって遺伝子型間の成長速度を逆転させることができるか、について調べます。また、移植が蛹の質量や防御分泌物の量など、他の重要な体力形質に影響を与えるかどうかも検証した。
研究方法
研究種および遺伝子型系統
オオミズアオは全北極に分布するアポセマティック種である[37]。ヨーロッパでは、オスは後翅が黄色または白色の色彩多型であり、集団内で変動する頻度で共起している[25, 37]。この2つの色彩形態は，交尾成功率 [30, 69]，免疫反応 [70]，捕食者に対する防御 [56, 87]，飛行活性 [88] などの重要な体力特性において異なっている．後翅の黄色・白色多型は，2つの対立遺伝子を持つ単一のメンデル遺伝子座によって決定され，黄色の対立遺伝子（y）は白色の対立遺伝子（W）に対して劣性である [71]．したがって、白色はWWとWyの対立遺伝子の組み合わせで生じ、一方、yyでは黄色が生じる。選択線の解析から、ホモ接合体遺伝子型は幼虫期（卵の孵化から蛹化まで）の長さに違いがあることがわかった。WW遺伝子型の個体は、yy遺伝子型の個体よりも幼虫期が有意に短い（Additional file 1: Fig.） 成虫はどちらの色形態でも肛門から防御分泌物を放出し、無脊椎動物の捕食者を抑止する効果があり、黄色は白色よりも強い化学防御力を持つ[86]。このように，本種は宿主の遺伝的背景と関連して，微生物が生活史や体力形質に与える影響を研究する良い機会を提供する。
幼虫のサンプリングとフラス移植前の飼育
フィンランド中央部のユヴァスキュラ大学では、12世代以上にわたってオオミズアオの遺伝子型選択系統が維持されてきた。本研究では、WW遺伝子型4ファミリーおよびyy遺伝子型4ファミリーを選択し、糞便移植の有無にかかわらず、その発育に伴う細菌群集の特徴を明らかにした（下記参照）。遺伝子型の影響を解析する際に、家族間のばらつきの可能性をカバーするために4家族を含めたのであり、家族の影響は解析しなかった。一般的な飼育プロトコルと血統については、Nokelainenら[71]とDe Pasqualら[17]に詳しく記載されている。飼育プロトコールでは、幼虫は消毒や抗生物質の補充をせずに、野生から採取したタンポポ（Taraxacum spp.）を与えている。ここでは、飼育プロトコルを以下のように変更した。孵化直後、餌を与える前に幼虫を採取し、孵化したばかりの幼虫の細菌を評価した。孵化したばかりの幼虫は小さすぎて解剖できない（～2 mm）ため、幼虫全体を使用した。幼虫は、環境からの微生物汚染を除くため、表面殺菌を行った。1ml フィルターチップからフィルターを切り出し、1.5ml チューブ内に入れた。4匹の幼虫をフィルター上のサンプルにプールし、450μlのオートクレーブした二重蒸留水（AddH2O）を加え、1mlのフィルター付きピペットチップで渦を作りながら2分間泳がせた。水を回収し、この手順を3回繰り返した。回収した洗浄水（表1）は、環境汚染を含む幼虫の外側の細菌を表すために、DNA抽出まで-20℃で保存した。その後、洗浄した幼虫を新しい1mlのフィルターチップに移し、450μlの5％次亜塩素酸ナトリウム（NaOCl）溶液で洗浄し、2000rpmで30秒間遠心分離した。この洗浄工程を3回繰り返した後、表面殺菌した幼虫はDNA抽出まで-20℃で保存した（表1のハッチされた幼虫）。
表1 細菌16S rRNA遺伝子配列解析に含まれるサンプルの種類
原寸表
残りの幼虫（374/遺伝子型）は、20-25匹のグループに分け、滅菌シャーレ内で飼育した。シャーレは18:6時間の明暗サイクルで、明期21℃、暗期14℃の恒温槽に保管した。食餌由来の細菌を最小限に抑えるため、200mlの沸騰したばかりのAddH2Oに3gの寒天、32.1gのセモリナ、8.58gの酵母、8.3gの小麦胚芽、1.76gのVanderzant vitamin mix、1.8mlのニパジン、180μlの酢酸からなる人工飼料を準備した。この食餌の2つの試料をDNA抽出まで-20℃で保存した（表1の対照食）。シャーレ内の滅菌した顕微鏡用スライドの上に、この飼料をおよそ5g、幼虫に提示した。48時間後、滅菌したピンセットを用いてシャーレの底から約0.5gの幼虫の糞（以下、フラッス）を採取し、DNA抽出まで-20℃で保存した（表1のフラッス前）。
フラッシングの移植と飼育
遺伝子型間のフラス移植用飼料を調製するため、対照飼料を与えて48時間後に各シャーレから約10個のフラスペレットを採取し、〜1g/遺伝子型となるようにプールし、50gの対照飼料と混合した。この移植食4サンプル（各遺伝子型2個ずつ）を2mlの沸騰AddH2Oと混合し、DNA抽出まで-20℃で保存した（表1の遺伝子型WWとyyの移植食）。
次に、すべて3齢または4齢の幼虫を、滅菌シャーレ内で処理群と対照群に分け、1シャーレあたり同じ遺伝子型の幼虫を10〜15匹ずつ与えた。処理群には、反対遺伝子型の移植飼料を与えた：WW幼虫の各シャーレには、yy移植飼料を〜5g、yy幼虫の各シャーレには、WW移植飼料を〜5g投与した。対照群の幼虫には、各自の遺伝子型の移植飼料を5gずつ与えた。シャーレは、上記と同じ条件で、空調キャビネット内に保管した。餌を与えてから24時間後に、上記と同様に各遺伝子型から約1gのフラスを採取し、DNA抽出まで-20℃で保存した（表1のfrass after, frass after control）。飼育は、全ての幼虫が蛹化するか死亡するまで続けた。蛹は個々に150mlのプラスチック容器に入れ、同条件のクライメートチャンバーで保管し、ミリグラム単位で秤量した。出現した成虫のサブセットから、Moghadam ら [67] に従って腸を解剖し、若干の修正を加えた。簡単に言うと、各成虫の蛾を滅菌シャーレの上に置き、滅菌メスで頭部を取り除いた。腹部の横にAddH2Oを一滴垂らして、汚染のリスクを減らすためにブンゼンバーナーを横に置いた光立体視の下で滅菌鉗子を用いて作物、前腸、中腸および後腸を含む消化管（すなわち、腸）を引き抜いた。解剖した腸は、個別に30μlのAddH2Oに入れ、DNA抽出まで-20℃で保存した（表1の腸）。同様に、成虫の腹部防御分泌物を採取した。生きた成虫の腹部を滅菌したピンセットで肛門から分泌物が出るまで軽く押さえた。この分泌物を層流下で紫外線滅菌した10μlのガラスキャピラリーを用いて採取し、デジタルノギスで測定した後、個別に30μlのAddH2Oに入れ、DNA抽出まで-20℃で保存した（表1の腹部液）。最後に、上記全てのサンプルの調製に使用したAddH2Oバッチを30μl取り、DNA抽出まで-20℃で保存した（表1の水コントロール）。
生活史
異なる遺伝子型と処理に由来する個々の幼虫、蛹、成虫のいくつかの生活史的特徴を追跡した。卵の孵化から成虫の羽化までの経過日数をカウントすることで、全体的な発生速度を決定した。これには幼虫期と蛹期が含まれる。さらに、幼虫期（卵の孵化から蛹化まで）および蛹期（蛹化から成虫の羽化まで）の発生率も分析した。さらに、すべてのサナギ個体の体重を記録し、成虫期には、上記のように腹部防御分泌物の体積を測定した。
DNA抽出、PCR、PacBioアンプリコンシークエンス
DNAの抽出は、試料（幼虫、フラス、腸、腹水、食餌）を30μlの水に入れ、Bead Ruptor（OMNI）で金属ビーズ（∅ 2.3 mm）を用いて速度3.93 m/sで2×30秒ホモジナイズして行った。ホモジナイザー後、試料は100℃で10分煮沸し、さらに使用するまで-20℃で保存した。DNAの定量はQubit BR DNA kit (ThermoFisher)を用いて行った。
幼虫、その糞、および成虫の細菌多様性を評価するために、カスタムプライマーを用いて16SリボソームRNA（rRNA）遺伝子の〜1550 bpを増幅した（フォワード5′-AGAGTTTGATCMTGGCTCAG-3′、リバース5′-CCTGTTACGACTTCACCCCAG-3′）。プライマーは、National Center for Biotechnology Information (NCBI) からダウンロードした鱗翅目関連16S rRNA遺伝子配列からPrimer3 [112] を用いて設計し、ClustalW [95] を用いて整列させたものであった。ポリメラーゼ連鎖反応（PCR）は、5μlのDNAテンプレート、1×Platinum SuperFI Mastermix（ThermoFisher）、1×エンハンサーバッファー、0.5μMの各プライマー、および0.5mM MgCl2、反応容量20μlを用いてC1000 thermal cycler (Bio-Rad) で実施した。サイクリング条件は以下の通りである。98℃、30秒、98℃、10秒、49℃、1分、72℃、5分のサイクルを40回行い、72℃で最終伸長させた。PCR産物を3%アガロースゲルで泳動し、ゲルカットチップ（Axygen社製）を用いてバンドを切り出し、1mlフィルターチップを通して6000 rpm、15分間遠心分離することにより精製した。精製したPCR産物のDNA濃度をPicoGreen dsDNA Assay Kit (ThermoFisher)を用いて測定し、PacBio multiplexed amplicon library preparation protocolに従ってシークエンスライブラリーを調製した。サンプルはNovogeneシークエンスラボラトリーにて、PacBio Sequelでバーコード化し、シークエンスした。さらに、モックコミュニティ（ZymoBIOMICS Microbial Community DNA Standard, Zymo Research）および水コントロール（すなわち、ネガティブコントロール）を増幅し、各ライブラリで塩基配列を決定した。
塩基配列の処理と品質管理
Biocondaで配布されているPacBioツールでシーケンスリードを処理した。PacBioのサブリードは、pbccsパッケージ（v.6.0.0）のcsを用いて、デフォルトの設定でコンセンサス配列に結合された。コンセンサス配列（797,984リード）は、lima (v. 2.0.0)で-peak-guess, -different- -ccs, -min-length 1440, -max-input-length 1580, -min-end-score 26, -split-bam-named でバーコードに基づいてデマルチプレックスが行われました。得られたbamファイルは、bam2fastx (v. 1.3.1)パッケージのbam2fastqでfastqに変換された。配列はNational Center for Biotechnology Information Sequence Read Archiveにaccession code PRJNA804133で提出した。
リードをさらに処理し、DADA2 (v. 1.16.0, [8] PacBioデータ用ガイドライン [9], https://benjjneb.github.io/LRASManuscript/LRASms_fecal.html) in R (v. 4.0.4, [84] and RStudio (v. 1.4.1106) でアンプリコン配列変異 (ASVs) を推論した。プライマーはremovePrimersコマンドで除去。リードは filterAndTrim コマンドで minQ = 3, minLen = 1300, maxLen = 1600, maxN = 0, maxEE = 2 に設定し、フィルタリングを行った。PacBio特有のエラー推定機能を用いて、リードのdereplicatedとDenoiseを行いました。キメラはremoveBimeraDenovoコマンドとminFoldParentOverAbundance = 3.5に設定して、ノイズ除去されたリードから除去されました。分類はSilvaデータベース（v.138.1, [83]）に対応させた。ASV データを phyloseq (v. 1.32.0, [64]) にインポートし、葉緑体またはミトコンドリアに割り当てられた ASV、あるいは Bacteria に割り当てられなかった ASV を削除した。頻度（閾値0.2）、有病率（閾値0.5）、頻度対DNA濃度プロットの検査に基づいて、水対照と洗浄水サンプル（表1）のASVに基づいて汚染の可能性を調べ、どれも検出されませんでした[16]。この結果、ASVは226個（模擬群集対照のASVを除く）、サンプルあたりの平均読み取り数は6898個（合計565,705個）であった。
統計解析と系統的多様性指標
すべての解析は、RStudioを通じてR（v.4.0.4）で実施した。プロットの生成にはggplot2パッケージ[122]を使用した。遺伝子型の生活史に対するフラス移植の効果を調べるために，測定した形質に対して，Kruskal-Wallis一元配置分散分析（ANOVA）およびペアワイズDunnの検定を実施した．すべての検定の有意値は多重比較のために補正された。このノンパラメトリックアプローチは、サンプルが正規性および/または分散の等質性というパラメトリック仮定に違反するために選択された（追加ファイル1：図S2）。
細菌の多様性と群集組成を比較するために、ASVテーブルはvegan (v. 2.5.7, [74]) の関数rrarefyでリード数の中央値（6915リード）に希釈されました。中央値よりもリード数が少ないサンプルは、そのすべてのリードが含まれる。その後、ASVテーブルを相対的な存在量に標準化した。ASVの塩基配列を揃え、SILVA ACTサーバー上のRAxML（モデルGRT＋γ、[101]）を使用して系統樹を構築した[82]。フェイスの系統的多様性（PD）とASVの豊かさは、picante（v. 1.8.2、[49]）で決定した。系統樹は関数 cophenetic で系統的距離行列に変換した。群集間の系統的関連性の指標（系統的β多様性）は、picanteで平均ペアワイズ距離（MPD, [120], function comdist, abundance weighted）と平均最近接分類群距離（MNTD, function comdistnt, abundance weighted）を算出した。MPDは系統樹の基底のクレードのクラスタリングを強調し，MNTDは系統樹の先端により近いパターンを強調する。これらの値は、veganの関数metaMDSによる非計量多次元尺度法（NMDS）およびveganの関数adonis2による順列多変量分散分析（PERMANOVA）において距離尺度として使用された[2]。
ErysipelotrichaceaeとEnterococcus ASVの別々の系統樹は、配列と選択した参照配列（記載された株とBlast検索で同定した類似環境配列）をSILVA ACTサーバーのSINA v.1.2.11で整列し、QIIME2 (v. 2021.8.0, [4]) のRAXML (model GTR + gamma, [101]) によって最尤法を推測することによって構築された。
上記と同じ系統的関連性尺度を用いて、サンプルタイプ横断的にヌルモデルに対する細菌群集の系統的クラスタリングを評価した。この解析の目的は、ライフステージ間での細菌群集の集合と回転が、ニッチに基づく（すなわち、環境フィルタリング）プロセスまたは確率的プロセスによって駆動されているかどうかを判断することである[104]。例えば、腸内環境が特定の細菌分類群の増殖に有利である場合、それは系統的なクラスタリングとして示される。正味の関連性指数（NRI）は、MPD（picanteの関数ses.mpd、存在量重み付け）の標準化効果量に-1を掛けたものとして計算された。Nearest taxon index (NTI)はMNTD (function ses.mntd, abundance weighted)の標準化効果量に-1を乗じた値として計算した。NRIとNTIが正の値であれば、系統的なクラスタリング（偶然よりも近縁な分類群）を示し、負の値であれば、系統的な過度の分散（偶然よりも近縁ではない分類群）を示す。NRIとNTIの値が0と異なる場合、つまり偶然に近いクラスタリングを示す場合は、Welchのt検定（関数t.test）により同定した。生活史や実験ステージに沿った系統的な入れ替わりのメカニズムを比較するために、Stegenら[104]とhttps://github.com/stegen/Stegen_etal_ISME_2013 に従って、コミュニティのペアのβNTI値を算出した。βNTI>2は、決定論的選択による偶然よりも有意に高いコミュニティのターンオーバーを示す[104, 105]。βNTIが-2以上2未満は、確率的なプロセスによって駆動されるコミュニティの組み立てを示す。βNTI < -2 は、偶然よりも群集の入れ替わりが少ないことを示す。
研究成果
フラス移植の生活史的効果
遺伝子型WWとyyの対照群では、発育時間（卵の孵化から成虫の羽化まで）に差があった（追加ファイル1: 図S3）。この差は、主に幼虫期におけるWW個体の成長が速いことに起因していた（図1）。蛹期の長さは遺伝子型間で差がなかった (Kruskal-Wallis one-way ANOVA 統計値 = 7.74, P > 0.05) (data not shown)。WW幼虫が遺伝子型yyのフラス移植を受けた場合、WWフラスを受けた対照のWW幼虫より成長が遅かった（図1、追加ファイル1：図S3）。その逆は観察されなかった。また、WW幼虫はyy幼虫の成長に影響を与えなかった。
Fig.
図1
図1.A. plantaginisの幼虫の日数（遺伝子型WWとyyの相互移植および遺伝子型内の対照移植において
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蛹の重量は、コントロールでは遺伝子型によって異なり、WWの蛹はyyの蛹より軽かった（追加ファイル1：図S4）。しかし、対照群と他方の遺伝子型のフラス移植を受けた蛹の間には、蛹重量に差がないことが確認された。このことから、糞の移植は蛹の体重に影響を与えないことが示唆された。また、移植は蛹の死亡率にも影響を与えなかった（対照群WW 10%、yy 12%、処理群yy→WW 7%、WW→yy 15%）。
遺伝子型WWの成虫は、対照のyyの成虫よりも少量の防御的腹腔液を分泌していた。yyのフラスを移植すると、WW成虫の腹水分泌量は有意に増加した（図2）。これは、成長速度の場合と同様に、移植や外来菌の存在に対するWW遺伝子型の感受性や適応性の高さを指し示していると思われる。また、WWフラスを移植したyy遺伝子型では、防御分泌物の量が多いことが確認された。しかし、この差は、サンプル数が偏っていたためか、yyの対照に対して有意ではなかった。全体として、フラス移植は一般的に防御分泌物の量を増加させることが示唆された。
図2
図2
遺伝子型WWとyyの間の相互フラス移植および遺伝子型内の対照移植におけるA. plantaginis成虫の防御的腹腔液の分泌量
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遺伝子型、ライフステージ、フラス移植による細菌群集の構成と多様性
孵化したばかりの幼虫から検出された細菌は、遺伝子型間で系統的多様性やASVの豊富さに違いはなかった（追加ファイル1：図S5）。また、移植前の幼虫のフラスは、孵化したばかりの幼虫と比較して系統多様性が低く（Additional file 1: Figure S5）、フラスには細菌のセットが減少していることが示唆された。しかし、孵化したばかりの幼虫から検出された細菌のサブセットだけでなく、移植前の幼虫から検出された細菌のサブセットも検出された。また、移植前のフラスは、孵化したばかりの幼虫とASV5個中1個（遺伝子型WW）またはASV11個中3個（遺伝子型yy）を共有しているだけだった（図3）。
図3
図3
A. plantaginisの遺伝子型WWとyyにおける細菌16S rRNA遺伝子アンプリコン配列変異（ASV）のライフステージによる分布遺伝子型間のフラス移植（transpl）および遺伝子型内のコントロール移植（ctrl）において、細菌16S rRNA遺伝子アンプリコン配列変異（ASV）の分布。2つ以上のサンプルで発生したASVのみを示す。* は、サンプル間で50％以上の有病率を持つASVを示す。同じサンプルタイプおよび遺伝子型内の複製サンプルは統合され、ASVの平均相対存在度が示されている。Cass.はcasseliflavus、gall.はgallinarum、Erysipelotric.はErysipelotrichaceae、Methylobacter-MはMethylobacter-Methylorubrum、ab. fluidは腹腔液の頭文字です。
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孵化したばかりの幼虫とは異なり、フラス内の細菌群集は遺伝子型によって異なっていた（図4、Additional file 1: Fig. S6; PERMANOVA孵化幼虫 R2 = 0.27, P = 0.24; Frass R2 = 0.38, P = 0.001). 移植前に採取した遺伝子型WWのフラスは，yyのフラスに比べてASVの豊富さと系統的多様性が低かった（Additional file 1: Figure S5）。WWのフラス中の細菌はErysipelotrichaceae（Firmicutes；図5）が優勢であり、これは遺伝子型WW：WW成虫の腸および腹腔液中の幼虫フラスに加えて、WWでのみ検出された（図3）。これらのErysipelotrichaceaeは、シロアリ腸内で検出された未培養細菌を含む、記載種のない新規クラスターに属している（Additional file 1: Fig. S7; [40, 65]. 遺伝子型yyの糞便は、腸球菌科（Firmicutes,Fig.5）に支配されていた。これらのASVのうちASV1およびASV5（図3）は、フラッス、成虫腸管、腹腔液において遺伝子型によらず存在し、鱗翅目由来のEnterococcus gallinarumおよびE. casseliflavus株と100%の配列類似性を有していた（Additional file 1: Fig. S8; [14, 15]. これらのEnterococcaceae ASVは、50%の有病率で1つ以上のサンプルタイプで検出された唯一の4つの共通コアASVのうちの1つであった（図3）。
図4
図4
A. plantaginisの遺伝子型WWとyyの細菌群集の系統的距離（MNTD、平均最近接分類群距離）に基づくノンメトリック多次元尺度法（NMDS）プロット。A移植前の孵化したばかりの幼虫とフラス、B遺伝子型内（ctrl）および遺伝子型WWとyy間のコントロールにおける移植前後のフラス（transpl）、C腸と腹腔液（abd.fluid）。パネルA、B、Cは同じ順序付けに基づくが、別々にプロットしたものである。ストレス = 0.15
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図5.
図5
遺伝子型WWとyyの間（ctrl）および遺伝子型WWとyyの間（transpl）の移植前後のフラスにおけるファミリーレベルの細菌16S rRNA遺伝子アンプリコンシークエンスバリアント（ASV）の分類学的分布。白の水平線がASVを区切る。相対存在量が0.5%以上の各ASVは、列の中でそれ自身のセクションとして表示されている。ファミリー'0319-6G20'はBdellovibrionota門、Oligoflexia類に属する。Enteroc.はEnterococcus、cass/gallはcasseliflavus/gallinarumを意味する。
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WW幼虫にyyの糞を移植したところ、その糞にはWW特有のErysipelotrichaceaeが残っていた。また、WW幼虫の糞には、yy幼虫の糞で検出された腸球菌科のASV（ASV1, ASV5）が検出され、相対量が増加した（図5）。これらのASVは、移植後のWWフラスにおいて顕著であったことから、yyフラスを移植した際に由来する可能性が示唆された。しかし、これらのASVは、yyフラスでは検出されなかったEnterococcus属の別のクラスターであった（ASV3、ASV12、E. mundtii株との99-100%の配列類似性、Additional file 1: Fig. S9）。一方、yyフラス中の細菌は、WWフラス移植と遺伝子型yy自身のフラスを受け取ったコントロールの両方で、ほぼ完全に変化した（図4B、5）。移植後のyyの糞便細菌は、幼虫に与えた対照食および移植食から検出された細菌群を代表する散発的なASVで構成されていた（図5、追加ファイル1：図S9）。したがって、遺伝子型yyへのWWフラス菌の移行を示唆する証拠は見いだせなかった。成虫の腸および腹腔液中の細菌群集の変動は、個体差が大きいこともあり、移植治療や遺伝子型と関連付けることはできなかった（図4C、Additional file 1: 図S10）。E. casseliflavus/gallinarumとE. mundtiiに関連するASVは、成人の腸管で一貫したパターンを持たずに発生した。成虫の腹腔液では，いずれの遺伝子型にもEnterococcus属が存在したが，遺伝子型WWではE. casseliflavus/gallinarum ASVが，遺伝子型yyではE. mundtii型が優勢だった（付加ファイル1：図S10）．
ライフステージと遺伝子型による菌の系統的クラスタリングとターンオーバー
ライフステージや遺伝子型によって細菌群集を構造化する潜在的な生態学的メカニズムを明らかにするために、系統的クラスタリングとターンオーバーの指標を使用した。移植前後の幼虫の糞や成虫の腹腔液中の細菌群集は、偶然よりも高い系統的クラスタリングを示し（NRI, NTI > 0, Fig.6A, B）、特定の細菌系統の選択または環境によるフィルタリングを示唆した。孵化したばかりの幼虫と成虫の腸では、NRIとNTIは0と差がなかったため、特定の系統が選択された証拠は検出されなかった。移植前後のフラスのみ、遺伝子型によるクラスタリングの程度に潜在的な差異が見られた。ライフステージ間の移行における系統的なターンオーバーを見ると、細菌群集のターンオーバーは、孵化したばかりの幼虫からフラスへの移行において最も大きかった（図6C）。βNTIの値が2以上であることから、この群集の移行において決定論的な選択が行われていることが示唆された。他の遷移における群集動態は、より確率的なプロセスによって駆動されているように見えた（-2 < βNTI > 2）。また，遺伝子型の違いによるβNTIの差は，遺伝子型がフラスコ内細菌群集の動態や群集形成に影響を及ぼしていることを示唆した．
図6
図6
A ライフステージと遺伝子型（WW, yy）による純関連性指数（NRI）、B 最近接分類群指数（NTI） C 異なるステージ間の細菌群集データのβ最近接分類群指数（βNTI）。NRI > 0およびNTI > 0（AおよびBにおいて、t検定で0から有意差がある場合は*で示す）は、偶然よりも系統的なクラスタリングが大きいことを示す。βNTI > 2は、決定論的淘汰により、偶然よりも有意に高い群集回転を示し、-2 < βNTI > 2は、確率的な群集形成を示唆する。
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考察
昆虫の宿主に含まれる細菌は、宿主の体力や発達に関係し [21, 32]、さらには宿主の対立遺伝子頻度の変化を引き起こすとされてきた [89]。多くの昆虫は種特異性の高いマイクロバイオーム構成を示すが，鱗翅目はこの昆虫の系統共生のパターンから外れていると考えられている [59]，ただし[33]を参照．その結果，鱗翅目昆虫の細菌群集形成機構や，成長や防御機構などの重要な形質における細菌の役割は未解明のままである [35, 77]．本論文では、成長の速い遺伝子型と遅い遺伝子型の間で相互に糞を移植したところ、成長の速い遺伝子型でのみ成長速度が反転し、防御分泌物の量も増加したことを示す。宿主細菌群集は、（1）遺伝子型に特異的で、（2）腸内の強い環境フィルターを通過し、（3）ライフステージを通じて保持される構成要素を持っていた。これらの知見は、マイクロバイオームが鱗翅目昆虫の成長に影響を与えるかどうかは、宿主が特定のバクテリアを獲得・保持する遺伝子型特異的な能力に依存している可能性を示唆している。
また、成長の速い遺伝子型WWの生活史形質は、成長の遅い遺伝子型yyの生活史形質よりもフラス移植の影響を受けやすいことがわかった。成長速度に加えて、遺伝子型が示す白色と黄色のカラーモルフは、その免疫反応機構が異なる。遺伝子型yyが表す黄色い形態は、血精液中の溶菌活性がより効果的である[70]。この細菌の侵入に対する自然免疫反応の強さは，成長の遅い遺伝子型yyがWW遺伝子型よりもフラス移植に耐性があった理由の一端を説明することができる．免疫系は、異なる遺伝的背景を持つ宿主間のマイクロバイオームの違いをもたらすメカニズムの1つとして提案されている[24, 51, 100]。さらに、遺伝子型yyにおけるこの強い免疫防御のコストは、成長の遅さに反映されている可能性がある[3, 6, 96]。
また，遺伝子型yyでは，細菌侵入に対する効果的な防御が働くことで，成長の速い遺伝子型WWの成長に有益な可能性のある細菌を，糞便移植や環境から獲得することができなくなった可能性がある．あるいは、それに加えて、遺伝子型WWの腸内の化学的・生理的環境が、異なる細菌の定着を促進する可能性もある[51]。また，Erysipelotrichaceaeは成長の早い遺伝子型WWでのみ検出され，その相対量はyyフラス移植後の成長速度とともに減少した。その結果，WW遺伝子型にはEnterococcus属のASVが存在することが明らかとなり，WW遺伝子型へのEnterococcus属の移行が示唆された．しかし、WWからyyへの菌の移行は認められなかった。しかし，WWからyyへの菌の移行は認められなかった．このことは，排泄された後の糞と回収される前の糞の細菌群集組成が変化している可能性を否定できないことを示唆している．しかし、WWに特異的なErysipelotrichaceae（成長を促進する）、yyに由来するEnterococcus（成長を抑制する）、あるいはこれらのグループのバランスが幼虫の成長に関連する細菌成分である可能性が推定された。
ここで遺伝子型特異的なコアタクサと考えられるErysipelotrichaceaeは，昆虫の腸内によく存在する[108]．例えば，ダンゴムシでは属や食性によって[19]，鱗翅目では生育環境や季節によって[28]，それぞれ出現する[38]．また，Erysipelotrichaceaeは，発酵代謝を行う嫌気性あるいは耐好性細菌から構成されている[108]。しかし、今回検出されたASVは、どの記載株とも距離がありすぎるため（Additional file 1: 図S7）、その代謝についてより詳細な推測が可能である。脊椎動物において、Erysipelotrichaceaeの相対的な増加は、食物脂肪、体重増加、代謝障害、および高い飼料対体重変換率に関連している[47, 102, 111, 125]。一方、うどんこ病菌の減少は、成長の抑制と関連している [5]。これらの知見は、Erysipelotrichaceae が、脂質代謝と成長に関連する腸内細菌叢の応答性メンバーであることを示している。ここでは、腸内細菌が定着する遺伝的背景がある場合、Erysipelotrichaceaeと鱗翅目幼虫の成長速度が関連することを明らかにした。今後、これらの菌がどのように成長に影響を与えるのか、そのメカニズムを解明することが必要である。
もう1つは、腸球菌の特定の菌種が幼虫の成長速度低下に影響を与えるというシナリオである。腸球菌は、宿主の防御を回避することで過酷な腸内環境での生存によく適応した乳酸菌で [22, 63] 、鱗翅目ではそのライフサイクルを通してよく見られます [13, 29, 36, 109]。遅い成長に関連して検出された特定の腸球菌は、鱗翅目において優勢な細菌である可能性のあるE. casseliflavusとE. gallinarumにクラスター化しました [44、60、93、106]。これらの腸球菌は、食餌植物化合物の解毒 [115]、セルロースやタンパク質の分解 [15, 81]など、幼虫にとって有益な役割を果たす可能性が示唆されており、成長の低下と一致しない可能性がある。一方，E. casseliflavusの菌株は，幼虫に対して病原性を示すことも報告されている[92, 110]が，すべてのケースではない[76]．本実験の幼虫は病原性の兆候を示さず、唯一の負の結果は、幼虫の成長が遅いE. casseliflavus/gallinarumの存在であると結びつけることができる。成長の早いWW遺伝子型の対照移植では、代わりにE. mundtiiとグループ化する腸球菌が検出された。この鱗翅目共生生物は，抗菌ペプチドを産生することでE. casseliflavusを含む潜在的な病原体と拮抗し，幼虫発生時期がE. casseliflavusよりも遅いと報告されている［43, 45, 92］．これらの結果は，腸球菌の2つのクラスター（E. casseliflavus/gallinarum vs. E. mundtii）の成立と動態が，宿主の遺伝子型によって影響を受け，幼虫の成長に影響を与える可能性があることを示唆している．
幼虫とは対照的に短命で餌を食べないオオタバコガ成虫では、遺伝子型と処理区間で E. mundtii と E. casseliflavus/gallinarum の両方の ASV が検出された。この共起は，成虫と幼虫で異なるメカニズムがこれらの群集動態を制御している可能性を示唆している。我々の結果が示唆するように、これらの動態が宿主の遺伝的背景にさらに敏感である場合、これらの腸球菌の特定の機能的役割は、非常に文脈依存的である可能性が高い。ある条件下では、鱗翅目ではしばしば欠如していると考えられている、宿主に適応したコア微生物群 [85, 94] を形成している可能性がある。しかし，文脈依存性から，これらの腸球菌の成長に対する効果は，進化のメカニズムや宿主集団における微生物の一貫した維持によって駆動される選択効果機能ではなく，微生物の有無に依存する因果的役割機能であることが示唆される [50]．この概念を確認するためには、このような分類群の濃縮または枯渇を目標としたさらなる操作的研究が必要である。また，フラスコには細菌だけでなく，ウイルスや真菌など他の微生物も含まれており，それらが細菌の動態や生活史の結果に影響を与える可能性があることを考慮する必要がある．
本結果は，鱗翅目では細菌の多様性が低く，個体間で顕著な変動があり一貫したコアマイクロバイオームが存在しないという過去の知見と一致する [44, 61, 66]．また，幼虫に与えた人工飼料は，餌以外の微生物の存在を最小限にするため，野生採集幼虫や植物性幼虫よりもさらに低い多様性につながった可能性が高い．このような低い細菌負荷は、生態学的ドリフトや優先効果などの確率的プロセスを、より多様で安定したマイクロバイオームを持つ宿主よりも強調し、高い個体間変動につながる可能性もある [10, 51]。しかし、このような低い変動幅を背景に、特定の分類群が鱗翅目幼虫の腸内の過酷な条件下で優位に立つというこれまでの考え方も支持される結果となった[106]。また、ある遺伝子型に特徴的な分類群（Erysipelotrichaceae）や鱗翅目に多い分類群（E. casseliflavus/gallinarum, E. mundtii）は、孵化したばかりの幼虫の多様な細菌の中では検出されないかほとんど検出されなかったが、幼虫の糞ではランダムではない選択により優位となり成虫でも保持されていた（図3、図6）。さらに、幼虫のフィルタリング過程は、遺伝子型に大きく依存するようであった。成虫では、幼虫で見られた決定論的かつ遺伝子型特異的なパターンが減衰しており、これは、オオタバコガの生活史における成虫期の役割が、非常に短い生殖段階（5-7日）であることを反映しているのかもしれない。ここで注意しなければならないのは、解剖が困難なため、我々が集めた成虫の腸内サンプルは比較的少ないということである。成虫は餌をとらないので、機能的な腸は必要なく、その腸の構造は、幼虫の腸が変態の際に一部吸収された名残りである。それにもかかわらず、今回の結果は、成虫になっても餌を食べない種における、ライフステージを通じた鱗翅目細菌群集の動態の貴重な見方を提供するものである。成虫のときに餌を食べる蝶は、幼虫に比べて成虫の細菌群集組成が比較的一定であることを示す[33]。餌をとらないオオタバコガでは、幼虫全体と成虫の細菌は大きく異なり、幼虫の腸からフラスへの通過が最も選択的なステップであった。
フラッシングの移植は，遺伝子型の成長速度と同じように腹部分泌物の量に影響を与えた。WW遺伝子型は防御分泌物が著しく増加したが、yy遺伝子型では期待された逆の減少は観察されなかった（図2）。最近の研究では、野生で捕獲したシロヤガと実験室で飼育したキイロヤガでは、腹部分泌物の量に差がないことがわかった[57]。ここでは、WW対照遺伝子型に比べyy対照遺伝子型ではより大きな体積が観察され、フラス移植後は両遺伝子型とも全般的に増加した。食餌の違いは、研究間の不一致を部分的に説明することができる。例えば、実験室で飼育された蛾にはタンポポ（Taraxacum spp.）が与えられたが、本研究では人工飼料が使われた。同様に、野生で捕獲された成虫の幼虫の餌も不明である。したがって、防御分泌物の絶対量を比較することは困難である。しかし、同じ人工飼料にもう一方の遺伝子型の糞を混ぜて与えた両遺伝子型では、糞の移植により防御分泌量が増加したことから、食餌が防御分泌に大きく寄与していないことが推察される。
また，黄色い蛾の腹部分泌物は白い個体の分泌物よりもアリに対する抑止力が高いという，対捕食効果の違いも報告されている[87]．腹腔液の正確な化学組成は明らかにされていない．しかし，オオミズアオは，ピロリジジンアルカロイド (PAs) などの肝毒性有機化合物を食餌から隔離することができ [123] ，これらの化合物は野生捕獲成虫の腹部分泌物から検出されている (Winters et al., unpublished)．PAsは草食動物から植物を保護することでよく知られており、その結果、解毒能力を持つバクテリアの仲間を宿すことができる [46, 107]。アルカロイド生合成遺伝子群の存在から推測されるように、PAを合成する細菌も存在することが示唆されている[91]。オオタバコガにおける PA の貯留-解毒プロセスを研究するためには，操作実験が必要である。腹部分泌物に見られる非常に多様な細菌は、これらのプロセスの基礎となるメカニズムの解明や、色彩形態間の防御の違いをより理解するのに役立つ大きな可能性を持っている。
防御分泌物に含まれる細菌の個体間の大きなばらつきは、幼虫と成虫で細菌群集組成のドライバーがいかに切り離されるかを示す一例である[34]。私たちは以前、オオミズアオの変態前後のライフステージが部分的にしか切り離されていないことを示しました[26]。今回のライフステージ横断的な解析により、この部分的な非連結化のさらなる証拠が得られた。例えば，腹腔液には Erysipelotrichaceae の遺伝子型特異性が残っており，その細菌群集は前ライフステージから完全に切り離されていないことが示された．また、幼虫、糞、腸と比較して、腹腔液ではEnterococcus ASVの多様性が高いという不思議な観察結果も得られた。このことは、成虫の防御分泌物と幼虫の防御分泌物における細菌群集の動態は、系統的なクラスタリングの兆候とともに、異なる、一部未確認のドライバーが支配していることを示唆している。
結論
我々は、鱗翅目宿主の遺伝子型に依存した生活史形質が、互いの糞を移植することで逆転することを初めて示した。この結果は、鱗翅目における異なるライフステージでの細菌群集の形成を明らかにし、細菌群集の構成とオオタバコガの遺伝子型および成長との関連付けに役立つものである。ほぼ完全な16S rRNA遺伝子増幅器を用いて、近縁の腸球菌の動態を識別することができ、昆虫に関連する遺伝子型特異的なErysipelotrichaceaeの新しいクラスターを回収することができた。
本研究で得られた知見は、確率的に群集が形成される変動性の高い細菌群集を背景としても、昆虫宿主が遺伝子型特異的に細菌群集を微調整できることを示すものである。また，幼虫の糞に含まれる細菌の選択性は成虫では緩和されているようであり，鱗翅目成虫の細菌群集が一定であるというこれまでの知見 [33] は，成虫になってから餌を食べない種には当てはまらない可能性があることが示された．このように、ライフステージだけでなく、種特異的な成虫の摂食習慣や宿主の遺伝子型も細菌群集の形成に影響を与え、鱗翅目微生物群の高い変動や不整合の一因となっている可能性がある。全体として、我々の結果は、成長の遅い宿主と早い宿主の消化プロセスが、特定の細菌群をろ過したり保持したりする点で異なることを示唆している。これらの違いの機能的、化学的、ゲノム的背景を深く探ることで、フィルタリングの分子的、生態的メカニズムが明らかになる可能性がある。
データ・資料の利用可能性
配列データは、National Center for Biotechnology Information Sequence Read ArchiveにアクセッションコードPRJNA804133で公開されている。マイクロバイオーム解析のためのRスクリプトとデータファイルは、https://github.com/helijuottonen/mothtransplant で入手可能である。生活史解析のためのRスクリプトとデータファイルは、https://github.com/Juan-Galarza?tab=repositories で入手できる。
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論文
グーグルスカラー
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謝辞
Sari ViinikainenとElisa Salmivirtaには実験室の作業を手伝ってもらい、CSC-IT Center for Science, Finlandには計算機資源を提供してもらったことに感謝する。
資金提供
このプロジェクトは、Academy of Finland Grant 322536 to JAG, 328474 and 345091 to JMの助成を受けています。
著者情報
著者ノート
Heli JuottonenとNeda N. Moghadamは、この研究に等しく貢献した。
著者および所属
ユヴァスキュラ大学生物環境科学部，P.O. Box 35, 40014, Jyväskylä, Finland
Heli Juottonen, Neda N. Moghadam, Liam Murphy, Johanna Mappes & Juan A. Galarza（ヘリ・ユートネン、ネダ・N・モガダム、リアム・マーフィー、ヨハンナ・マッペス、フアン・A・ガラルサ
ヘルシンキ大学生物環境科学部生物進化学研究プログラム、Viikki Biocenter 3, 00014, Helsinki, Finland
ヨハンナ・マッペス＆フアン A. ガラルサ
寄稿
JAG、JM、NNMが研究をデザインし、JAG、NNM、LMが実験とラボ作業を行い、JAGが生活史データを分析し、HJがマイクロバイオームデータを分析し、HJ、JAG、NNMが原稿を執筆した。全著者が原稿にコメントし、承認した。
著者名
Juan A. Galarzaに連絡する。
倫理的宣言
倫理的承認と参加への同意
該当なし
論文発表の同意
該当なし
利害関係
著者らは、競合する利害関係を有しないことを宣言する。
追加情報
出版社からのコメント
Springer Natureは、出版された地図や機関所属の管轄権主張に関して中立的な立場をとっています。
補足情報
追加ファイル1:
図S1-S10.
権利と許可
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この記事の引用
Juottonen, H., Moghadam, N.N., Murphy, L. et al. Host's genetic background determines the outcome of reciprocal faecal transplantation on life-history traits and microbiome composition. Anim microbiome 4, 67 (2022). https://doi.org/10.1186/s42523-022-00210-y.
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受領日
2022年8月30日
受理済
2022年11月09日
掲載
2022年12月23日発行
DOI
https://doi.org/10.1186/s42523-022-00210-y
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